Cortex entorhinal

Figure 1 : Représentation schématique du cortex entorhinal et de sa connectivité principale illustrant sa position pivot pour médiatiser la communication entre la formation hippocampique et le néocortex. Le gyrus denté (DG), les champs 3 et 1 de Cornu ammonis (CA3, CA1) et le subiculum sont des composantes de la formation hippocampique. A. Vue latérale schématique de l’hémisphère gauche du cerveau du rat, indiquant la position et l’orientation du cortex entorhinal et des régions corticales adjacentes étroitement associées, y compris l’hippocampe. Abréviations : HF, formation hippocampique ; LEC, cortex entorhinal latéral ; MEC, cortex entorhinal médial ; OB, bulbe olfactif ; PaS, parasubiculum ; PER, cortex périrhinal ; POR, cortex postrhinal, rf, fissure rhinale (olfactive). B. Coupe horizontale de la partie postérieure de l’hémisphère gauche, prise au niveau indiqué par le carré pointillé en A, illustrant schématiquement l’architecture neuronale globale et les subdivisions du cortex entorhinal et de la formation hippocampique étroitement associée. Sont illustrés les cortex entorhinal médial et latéral (respectivement en vert clair et en vert foncé) et les principales connexions du cortex entorhinal avec les différentes subdivisions de l’hippocampe (voir texte pour plus de détails). C. Vue postérolatérale schématique de l’hémisphère gauche, illustrant toute l’étendue du cortex entorhinal avec des indications de l’organisation en bandes parallèles à la fissure rhinale. La frontière entre les subdivisions latérale et médiane est indiquée par la ligne jaune. D. Illustration schématique du cerveau du rat, avec la formation hippocampique de l’hémisphère droit exposée. L’étendue dorso-ventrale de la formation hippocampique est représentée, montrant l’organisation longitudinale de la connectivité entorhinal-hippocampique à l’aide d’un code couleur comparable à celui du cortex entorhinal (latéro-médial : gradient rose-bleu dans le CE lié au gradient dorso-ventral de couleur similaire dans l’hippocampe). E. Représentation schématique du cortex entorhinal (reprise de C) résumant ses principales connexions en mettant l’accent sur les différences entre les cortex entorhinal latéral et médial, respectivement LEC et MEC, et entre les zones qui sont positionnées différemment par rapport au sillon rhinal. Les noms des zones connectées sont imprimés dans la couleur de la subdivision à laquelle elles sont connectées (vert foncé pour le LEC et vert clair pour le MEC) et les flèches indiquent les connexions efférentes/afférentes avec la subdivision entière (même couleur) ou de préférence avec l’une des différentes bandes latérales-médianes (flèches imprimées dans les couleurs correspondantes rose et bleu pour les bandes latérales et médianes). De nettes différences apparaissent : la MEC est connectée préférentiellement aux cortex occipital, pariétal et postrinal/parahippocampique visuo-spatial et au pré-parasubiculum, tandis que la LEC est fortement connectée aux cortex olfactif, insulaire, frontal et périrhinal. Adapté de (Canto et al., 2008) avec autorisation.

Le cortex entorhinal fait partie du lobe temporal médian ou système de mémoire hippocampique et constitue la principale passerelle entre la formation hippocampique et le néocortex. Le cortex entorhinal a initialement attiré l’attention en raison de ses fortes connexions réciproques avec la formation hippocampique et de son implication dans certains troubles cérébraux.

• 1 Définition et historique
• 2 Organisation et connectivité
• 3 Neurones, couches, et réseaux
• 4 Pertinence fonctionnelle du cortex entorhinal
• 5 Le cortex entorhinal et la maladie
• 6 Perspective
• 7 Références

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• 8 Lectures complémentaires
• 9 Liens externes
• 10 Voir aussi

Définition et historique

Le cortex entorhinal (aire 28 de Brodmann ; Brodmann, 1909) constitue la passerelle majeure entre la formation hippocampique et le néocortex. Le nom de cortex entorhinal (à l’intérieur du rhinal) provient du fait qu’il est partiellement entouré par le sillon rhinal (olfactif). Avec la formation hippocampique et les portions voisines de la région parahippocampique, il forme un substrat majeur médiant la mémoire consciente (déclarative).

L’intérêt pour le cortex entorhinal est apparu au tournant du 19ème siècle lorsque Ramón y Cajal, dans ses études séminales sur l’anatomie du système nerveux, a décrit une partie particulière du cortex temporal postérieur qui était si fortement connectée à la formation hippocampique qu’il a suggéré que la signification physiologique de cette dernière structure serait liée à celle du cortex entorhinal, et il supposait à l’époque que le cortex entorhinal, et donc la formation hippocampique, faisait partie du système olfactif, traitant l’information olfactive (Ramón y Cajal, 1902). Cette dernière connotation fonctionnelle ne cadrait pas bien avec les idées émergeant à la fin des années 1950, selon lesquelles l’hippocampe était un acteur principal des processus de mémoire consciente chez l’homme (Scoville et Milner, 1957). L’intérêt pour le cortex entorhinal a été ravivé par des rapports décrivant des connexions corticales réciproques étendues du cortex entorhinal chez les singes dans les années 1970 (Van Hoesen et Pandya, 1975 ; Van Hoesen et al., 1975) et encore plus par des rapports indiquant que le cortex entorhinal est un site de pathologie précoce dans la maladie d’Alzheimer (Braak et Braak, 1985). La découverte de cellules modulées spatialement (Fyhn et al., 2004), connues ensuite sous le nom de cellules de grille (Hafting et al., 2005), a suscité un regain d’intérêt.

Il est maintenant bien accepté que le cortex entorhinal fait partie d’un ensemble fortement interconnecté de zones corticales qui forment ensemble la région parahippocampique, qui à son tour est étroitement associée à la formation hippocampique d’une part et à une variété de zones d’association multimodales du cortex telles que les cortex pariétal, temporal et préfrontal (Witter et al., 1989 ; Burwell et al., 2002). Le cortex entorhinal occupe donc une position unique en tant qu’interface entre le néocortex et la formation hippocampique (Buzsaki, 1996 ; Lavenex et Amaral, 2000 ; Witter et al., 2000b).

Organisation et connectivité

Des différences marquantes entre espèces sont apparentes en ce qui concerne la surface et la complexité du manteau cortical, mais l’anatomie et le rôle fonctionnel global du cortex entorhinal semblent être largement conservés dans tout le règne animal. Le cortex entorhinal est généralement subdivisé en deux domaines, les cortex entorhinal latéral et médial (Figure 1 ; attention : de multiples schémas très différents de subdivision du cortex entorhinal ont été proposés, entraînant parfois une confusion importante chez les étudiants qui étudient cette partie du cortex (Witter et al., 1989). Les deux subdivisions, initialement différenciées sur la base de différences globales dans les caractéristiques morphologiques telles que les types de neurones, la densité d’empilement et les tailles et formes des cellules (Brodmann, 1909 ; Krieg, 1946) sont caractérisées par une connectivité entrée-sortie largement différente (Witter et al., 2000a). Le cortex entorhinal latéral, par exemple, est fortement connecté au cortex périlhinal, aux cortex olfactif et insulaire et à l’amygdale. Le cortex entorhinal médial se connecte préférentiellement au cortex postrhinal, au présubiculum, aux cortex d’association visuelle (occipital) et rétrosplénial. Les deux parties du cortex entorhinal se connectent également de manière différenciée à la formation de l’hippocampe. Toutes deux ciblent les mêmes neurones dans le gyrus denté et le champ CA3, tandis qu’elles se connectent réciproquement à différents groupes de cellules dans CA1 et le subiculum (figure 1B).

La connectivité du cortex entorhinal montre une forte organisation topographique le long d’un gradient qui va de sa frontière avec le sillon rhinal vers la frontière entre le cortex entorhinal et la formation hippocampique adjacente. Les cortex sensoriels multimodaux fournissant des entrées représentant le monde extérieur ciblent de préférence une bande du cortex entorhinal qui est adjacente au sillon rhinal, y compris des portions des divisions latérale et médiale. Les parties des deux divisions qui sont plus éloignées du sillon rhénan reçoivent une autre catégorie d’informations, par exemple des zones olfactives et des composantes centrale et médiane de l’amygdale. Les sorties du cortex entorhinal sont organisées de manière similaire (figure 1E). De manière intéressante, la connectivité intrinsèque du cortex entorhinal est biaisée pour connecter les portions qui appartiennent à la même bande et pour connecter les couches profondes aux couches superficielles (figure 1E).

Les différents ensembles d’entrées sont cartographiés sur l’hippocampe avec une organisation topographique frappante également, de sorte que la zone la plus proche de la fissure rhinale se connecte préférentiellement avec la partie dorsale (non primate) ou postérieure (primate) de l’hippocampe alors que les portions du cortex entorhinal positionnées plus loin de la fissure rhinale se connectent davantage à la partie ventrale (non primate) ou antérieure (primate) de l’hippocampe (Figure 1C et D ; Witter et al., 2000b).

Neurones, couches et réseaux

Similairement aux autres cortex, dans le cortex entorhinal, les neurones sont regroupés en différentes couches qui sont caractérisées par un type cellulaire dominant. On distingue communément six couches, dont les couches I et IV sont relativement dépourvues de neurones. Les principaux neurones du cortex entorhinal, c’est-à-dire les neurones qui comptent parmi les principaux destinataires des axones entrants et constituent la principale source de sortie entorhinal vers diverses structures corticales et sous-corticales, sont généralement des cellules pyramidales ou des versions modifiées, les cellules dites stellaires (dans le LEC, elles sont souvent appelées cellules en éventail ; Canto et al., 2008 ; Moser et al., 2010). Ces cellules utilisent principalement le glutamate comme neurotransmetteur excitateur. Un deuxième groupe de neurones est constitué par les interneurones qui assurent principalement des connexions locales intrinsèques et utilisent le GABA comme transmetteur inhibiteur. Récemment, un troisième groupe de neurones locaux excitateurs a également été décrit (figure 2).

L’organisation en couches du cortex entorhinal semble trompeusement simple, mais est en réalité plutôt compliquée. Les entrées corticales ciblent principalement les neurones des couches II et III, qui donnent lieu à ce qu’on appelle le chemin perforant, se projetant vers toutes les subdivisions de la formation hippocampique, leur fournissant leur principale entrée corticale. Les neurones de la couche II se projettent principalement vers le gyrus denté et le champ hippocampique CA3, et les cellules de la couche III distribuent leurs axones en grande partie vers le champ CA1 et le subiculum. Les entrées sous-corticales, telles que les entrées cholinergiques et monoaminergiques provenant du complexe septal et du tronc cérébral et les entrées provenant du thalamus, de l’amygdale et du claustrum, présentent une distribution terminale globalement diffuse dans le cortex entorhinal, bien qu’une certaine prévalence soit apparente, qui, à l’exception des entrées provenant de l’amygdale, n’a pas encore été évaluée en détail. La sortie de la formation hippocampique cible préférentiellement les couches V et VI du cortex entorhinal, qui sont à leur tour à l’origine de projections corticales réciproques étendues et de projections sous-corticales vers le septum, le striatum, l’amygdale et le thalamus. Bien que cette séparation apparente entre les couches d’entrée et de sortie constitue un concept fonctionnel simple, elle a récemment été remise en question par un certain nombre de résultats indiquant que les interactions réciproques entre les couches profondes et superficielles sont assez importantes, et que les principales entrées corticales ciblent également les dendrites apicales des neurones situés plus profondément (figure 1 ; Canto et al, 2008).

Figure 2 : Représentations schématiques des principaux types de neurones et des connexions de la LEC et de la MEC. Les connexions sont représentées comme si elles étaient concentrées dans un seul module colonnaire, sans tenir compte des informations disponibles sur la topographie et la divergence des différentes connexions extrinsèques et intrinsèques. Les entrées et les sorties sont codées par couleur et présentées par rapport à leurs couches principales de terminaison et d’origine, respectivement. Les principales connexions interlaminaires vont de la couche profonde V aux couches II et III et sont connues pour montrer une diffusion étendue le long de l’étendue dorso-ventrale de la CE, connectant probablement des portions correspondantes de la MEC et de la LEC, en accord avec les bandes longitudinales qui sont réciproquement et topographiquement connectées à différentes parties le long de l’axe dorso-ventral de l’hippocampe. Les connexions intralaminaires entre les neurones principaux sont les plus importantes dans les couches III et V, tandis que dans la couche II, la connectivité préférentielle peut se faire entre les cellules principales et les interneurones. Les contacts synaptiques établis anatomiquement ou électrophysiologiquement sont indiqués par des cercles remplis et, s’ils sont connus, leur nature inhibitrice ou excitatrice est indiquée par un signe – ou +, respectivement. Les contacts synaptiques déduits mais non encore établis sont indiqués par des cercles ouverts. Tous les types de cellules et leurs principales connexions dendritiques et axonales sont codés par une couleur unique. Les connexions avec les principaux systèmes modulateurs tels que le complexe septal, les systèmes monoaminergiques et le thalamus ne sont pas représentées. Abréviations : ACC : cortex cingulaire antérieur ; Amygd : complexe amygdaloïde ; CA1-CA3 : sous-champs de l’hippocampe proprement dit ; DG : gyrus denté ; dist : distal ; IL : cortex infralimbique ; INC : cortex insulaire ; OB : bulbe olfactif ; OlfC : cortex olfactif ; PaS : parasubiculum ; PER : cortex périrhinal ; PL : cortex prélimbique ; POR : cortex postrhinal ; PPC : cortex pariétal postérieur ; PrS : présubiculum ; prox : proximal ; RSC : cortex rétrosplénial ; sub : subiculum ; subcort : structures sous-corticales telles que le cerveau antérieur basal, l’amygdale ; superf : superficiel. Reproduit avec la permission de Moser et al, 2010.

Pertinence fonctionnelle du cortex entorhinal

Le cortex entorhinal est un nœud pertinent dans le réseau médiant l’apprentissage et la mémoire. Cependant, la contribution unique du cortex entorhinal au traitement cortical d’ordre supérieur n’est encore que partiellement comprise. Le cortex entorhinal, conjointement avec la formation hippocampique, semble s’occuper spécifiquement de la traduction des informations extéroceptives néocorticales en représentations complexes d’ordre supérieur qui, lorsqu’elles sont combinées aux représentations motivationnelles et interoceptives, serviront les fonctions cognitives, en particulier la mémoire consciente (Eichenbaum et al., 2007). Les différences globales de connectivité corticale entre les cortex entorhinal latéral et médian se reflètent dans les récentes découvertes selon lesquelles le cortex entorhinal médian, mais pas le latéral, est une plaque tournante majeure dans les circuits cérébraux de la navigation spatiale. Un élément clé de ce réseau est la cellule de grille (Hafting et al., 2005). Lorsque les rats courent dans des environnements bidimensionnels, les cellules de la grille expriment un modèle spécifique de tir qui recouvre tout l’environnement couvert par l’animal, presque comme les points de croix du papier millimétré, mais avec un triangle équilatéral comme unité de la grille plutôt qu’un carré. Il a été proposé que cette représentation spatiale universelle soit recodée sur un code spécifique au contexte dans les réseaux hippocampiques, et que cette interaction soit cruciale pour le stockage réussi des souvenirs épisodiques (Fyhn et al., 2007). Les cellules de la grille sont prédominantes dans la couche II du cortex entorhinal, mais elles existent également dans les couches III et V. Les cellules de la grille dans les couches III et V s’entremêlent avec des cellules qui codent pour la direction dans laquelle l’animal regarde, les cellules de la direction de la tête, ainsi qu’avec des cellules ayant des propriétés conjonctives de grille et de direction de la tête (Sargolini et al., 2006) et des cellules de bordure (Savelli et al., 2008 ; Solstad et al., 2008). Il est tout à fait probable, bien que cela ne soit pas établi de manière univoque, que le tir directionnel des cellules entorhinales dépende de signaux provenant des cellules de direction de la tête dans le présubiculum. Dans le cortex entorhinal latéral, les neurones présentent peu de modulation spatiale (Hargreaves et al., 2005), mais beaucoup répondent à des stimuli olfactifs, visuels ou tactiles avec un haut degré de sélectivité (Eichenbaum et al., 2007).

La notion de deux parties fonctionnellement différentes du cortex entorhinal doit être tempérée au vu de la forte connectivité entre les cortex entorhinal latéral et médian. Il est donc probable qu’au niveau du cortex entorhinal, des relations entre les deux ensembles d’entrées existent déjà. Cela est conforme aux constatations selon lesquelles, dans le cortex entorhinal, les cellules répondent à la fois aux stimuli d’objet et de lieu et que les lésions du cortex entorhinal n’entraînent pas d’altérations de la reconnaissance d’objet par exemple, mais altèrent l’organisation relationnelle de la mémoire (Eichenbaum et al., 2007).

Les fonctions entorhinales sont très probablement modulées par un certain nombre d’entrées sous-corticales, notamment celles provenant des structures médianes thalamiques, et des entrées cholinergiques. Des niveaux élevés d’acétylcholine pourraient établir la dynamique appropriée pour faciliter le stockage des stimuli, alors que la suppression des entrées cholinergiques dans le cortex entorhinal interfère dramatiquement avec les performances de mémoire de l’animal (Hasselmo, 2006). Ces entrées sous-corticales jouent également un rôle essentiel dans l’apparition de l’activité oscillatoire qui est une composante élémentaire de la fonction entorhinal normale (Lopes da Silva et al., 1990 ; Mitchell et al., 1982). La question de savoir si le rythme thêta dépendant de la base du forebrain dans le cortex entorhinal est nécessaire à la présence de cellules grillées stables fait débat (Brandon et al., 2011 ; Koenig et al. 2011 ; Yartsev et al., 2011). Les expériences d’imagerie fonctionnelle chez l’homme n’ont pas encore réussi à fournir des indications claires sur les contributions spécifiques de l’entorhinal aux processus de mémoire, mais sans doute qu’avec le temps et une sensibilité accrue, les notions fonctionnelles émergeant des études animales pourront être testées chez des sujets humains sains.

Le cortex entorhinal et la maladie

Une altération sévère du cortex entorhinal est associée à plusieurs troubles du cerveau humain, de manière importante la maladie d’Alzheimer, l’épilepsie du lobe temporal et la schizophrénie. Dans le cas de la maladie d’Alzheimer, les changements pathologiques initiaux se produiraient dans la couche II du cortex entorhinal (Braak et Braak, 1985), et la réduction du volume du cortex entorhinal est maintenant considérée comme une mesure pertinente et fiable pour identifier les individus à risque pour la maladie d’Alzheimer. L’atrophie entorhinal est associée à une perte de mémoire légère telle qu’elle est observée chez les personnes souffrant de troubles cognitifs légers et elle précède la réduction du volume de l’hippocampe observée chez les patients atteints de la maladie d’Alzheimer (deToledo-Morrell et al., 2004). L’épilepsie du lobe temporel est associée à une dégénérescence marquée de la couche III (Du et al., 1993), et dans le cas de la schizophrénie, un mauvais câblage global du cortex entorhinal ou des réductions de volume ont été proposés comme facteur contributif possible (Arnold, 2000 ; Baiano et al., 2008).

Perspective

Le cortex entorhinal a été au centre des recherches dans les premières périodes de la neuroanatomie. Par la suite, l’intérêt a diminué mais s’est ravivé à la fin des années 70 du siècle dernier. Avec la découverte de cellules à modulation spatiale, telles que les cellules grillagées du cortex entorhinal médian, et l’implication frappante du cortex entorhinal dans diverses maladies du cerveau, l’intérêt est devenu plus fort que jamais. Il reste cependant à établir un concept global de sa pertinence fonctionnelle, en tenant compte des différences frappantes entre les subdivisions entorhinales latérales et médianes, du fait que ces deux subdivisions sont interconnectées par le biais de connexions associatives intrinsèques bien développées qui semblent être organisées de concert avec l’organisation topographique des connexions réciproques entorhinales-hippocampiques. Une telle notion fonctionnelle globale est une exigence pour sonder efficacement la pertinence fonctionnelle du cortex entorhinal chez les humains.

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Lecture complémentaire

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Voir aussi

Mémoire

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