Early anthropoid femora reveal divergent adaptive trajectories in catarrhine hind-limb evolution

Noul femur Aegyptopithecus

DPC 24466 (Fig. 1c) a fost descoperit în 2009 la Cariera M, în secvența superioară a Formațiunii Jebel Qatrani (Fig. 1b). Acest nivel este considerat a fi de 29,5-30,2 Ma pe baza corelației magnetostratigrafice preferate de Seiffert28 , dar ar putea fi chiar mai tânăr dacă Gingerich29 și Underwood et al.30 au dreptate când plasează întreaga Formațiune Jebel Qatrani în Oligocen. Prin urmare, A. zeuxis este cu cel puțin ~4,5-5,0 Ma mai veche decât cele mai vechi hominoide și cercopitecoide fosile cunoscute, care au fost recuperate dintr-un sit de 25,2 Ma din Formațiunea Nsungwe din Tanzania1. Atribuirea DPC 24466 la A. zeuxis se bazează pe faptul că nu există niciun alt taxon de primate în același interval de mărime identificat la Cariera M (sau la Cariera I, aflată în apropiere) după mai mult de cinci decenii de muncă intensivă pe teren în acest sit31 , în timpul căreia au fost identificate mii de fosile de vertebrate. Simons31 a considerat că este probabil ca primul specimen de A. zeuxis, colectat de George Olsen în 1907 (și identificat greșit ca fiind un „carnivor”), să fi fost găsit în cariera M sau foarte aproape de aceasta, ceea ce indică faptul că această carieră este potențial cunoscută de 112 ani. La fel ca alte câteva situri din secvența superioară a Formațiunii Jebel Qatrani, cariera M este un sit fluvial cu granulație grosieră care, din punct de vedere istoric, a fost „recoltat de vânt” prin măturarea serirului (pavajul deșertului) în fiecare an, permițând astfel nisipului și pietrișului neconsolidat să fie spulberat și să dezvăluie fosilele care sunt încorporate în sedimentele subiacente.

DPC 24466 este un femur drept care este în esență complet, cu excepția porțiunii distale, care este ruptă la nivelul arborelui proximal față de epicondili. Lungimea păstrată a specimenului este de 112,1 mm și, pe baza expansiunii mediolaterale distale a arborelui (proximal față de epicondili), se pare că a fost destul de scurt. Diametrul superoinferior al capului femural ușor erodat este de 13,2 mm, iar fovea capitis este posteroinferior față de centrul suprafeței articulare. Porțiunile superioară și posterioară ale capului femural sunt continue cu gâtul femural. Suprafața articulară a capului pare să se extindă pe gâtul femural în partea superioară și mai ales în partea posterioară (deși suprafața erodată împiedică o evaluare clară a extensiei sale complete), sugerând un accent pe posturile de flexie a șoldului, cum ar fi cele care sunt utilizate în timpul săriturilor și alergării cvadrupedelor18,32,33. Tuberculul de pe fața posterioară a gâtului femural, denumit uneori creasta paratrohanteriană34, care se întâlnește de obicei la hominoizii din Miocenul timpuriu și mijlociu și la unele antropoide vii și dispărute34,35,36, nu este prezent. Gâtul este anteversat <15°, iar unghiul gâtului femural cu arborele este de 125° (în „intervalul generalizat”, adică sub cel al primatelor suspensorii, în concordanță cu estimările anterioare; a se vedea tabelul suplimentar 4). Trohanterul mare este situat aproximativ la același nivel cu capul sau puțin mai jos. Trohanterul mic este bine dezvoltat și se proiectează din axă posteromedial la aproximativ 40°, ceea ce se încadrează bine în intervalul antropoidelor34. După cum s-a observat anterior27, femurul lui Aegyptopithecus prezintă un al treilea trohanter marcat, care este un caracter plesiomorf prezent la strepsirrinele de coroană, adapiforme, omomiforme, antropoidele stem, platirrinele stem, catarrinele stem și la unele hominoide din Miocen34,36,37.

Cea mai mare parte a arborelui femural este bine conservată și este relativ dreaptă în toate vederile. Femurul este ușor platymeric în apropierea axei medii estimate (Fig. suplimentară 2) și devine mai platymeric distal. Este posibil ca un anumit grad de deformare post-mortem să contribuie la aspectul extrem de platymeric al capătului distal. Porțiunea proximală posterioară a arborelui păstrează o chilă care, cel mai probabil, corespunde inserției musculaturii adductoare38. Distal față de arborele mijlociu, chila se bifurcă în creste care se îndreaptă spre laturile medială și laterală ale arborelui distal. O descriere completă a DPC 24466 este disponibilă în Nota suplimentară 1.

Masa corporală a individului Aegyptopithecus căruia îi aparținea femurul DPC 24466 a fost estimată folosind diferite regresii (eșantion hominoid, eșantion cercopitecoid, eșantion grupat) pe baza diametrului superoinferior al capului femural și a diametrului anteroposterior al arborelui femural. Regresiile sunt descrise în Ruff39, iar setul complet de estimări (inclusiv intervalele de încredere de 95%) sunt prezentate în tabelul suplimentar 5. Utilizând cele trei regresii diferite, intervalele obținute cu ajutorul capului femural (3,1-5 kg) au fost mai mici decât cele obținute cu ajutorul arborelui femural (6,8-8,5 kg). Estimările privind masa corporală care utilizează aceste două proxime reprezintă probabil estimările extreme, având în vedere că estimarea cea mai mică provine de la o suprafață ușor abradată a capului femural, iar cea mai mare provine de la un arbore foarte platymeric (în special în partea distală). Având în vedere dovezile prezentate mai sus, o estimare intermediară între cele două extreme este considerată ca fiind cea mai rezonabilă. Dacă acesta ar fi cazul, intervalul de masă corporală estimat pentru acest specimen este în concordanță cu cele mai multe estimări publicate pentru acest taxon, care plasează Aegyptopithecus între 6 și 7 kg27,40,41.

Variația formei femurale la antropoide

Afinitățile de formă 3D ale eșantionului viu și fosil au fost evaluate prin intermediul a 14 repere de suprafață 3D care captează forma generală a acestei părți a osului (Fig. Suplimentară 1, Tabelul Suplimentar 1). Aceste repere au fost, de asemenea, colectate pe un eșantion mare de antropoide existente și fosile (tabelele suplimentare 2 și, respectiv, 3). Mai exact, a fost construit un morfospațiu care rezumă variația formei femurale a antropoidelor folosind primele două axe ale unei analize a componentelor principale (PCA) efectuate pe coordonatele Procrustes ale mediilor speciilor existente și ale indivizilor fosili, iar specimenele existente individuale au fost apoi trasate în morfospațiu post hoc (Fig. 2, Fig. suplimentară 3; a se vedea „Morfometrie geometrică” în secțiunea „Metode”). Această abordare („between-group PCA” sau bgPCA) maximizează variația între grupurile identificate a priori, ținând cont în același timp de variația intraspecifică42. Atunci când primele două componente sunt inspectate împreună, platyrrhines (sau maimuțele din Lumea Nouă (NWM)), cercopitecoidele și hominoidele sunt separate unele de altele. Modificările de formă deduse care diferențiază femurele hominoidelor-cercopitecoide (bgPC1) și platyrrhines-catarrhines (bgPC2) sunt prezentate vizual în figura suplimentară 4 (a se vedea mai multe detalii în secțiunea „Modelare evolutivă” de mai jos). Aegyptopithecus (DPC 24466), homunculul NWM Homunculus (MACN-A 5758) din Miocenul timpuriu și tulpina OWM Victoriapithecus (KNM-MB 35518) din Miocenul mijlociu se încadrează în afara variației taxonilor moderni, în timp ce maimuțele fosile Epipliopithecus și homininii fosili (adică clada umană) se încadrează în intervalul hominoizilor moderni. A fost construit un morfospațiu similar în care fosilele individuale nu au contribuit la analiza proprie, ci mai degrabă au fost trasate a posteriori (Fig. Suplimentară 5). Această abordare ne-a permis să contextualizăm afinitățile de formă ale taxonilor fosili având în vedere doar morfospațiul definit de antropoidele vii. Această analiză a produs o separare și mai bună între cladele majore vii, în timp ce specimenele fosile apar mai apropiate unele de altele.

Analiza formei femurului proximal al antropoidelor. Graficul prezintă primele două componente principale ale unei analize efectuate pe matricea de covarianță între grupuri (bgPCA). Grupurile reprezintă speciile existente și centroidele fosilelor, iar specimenele individuale și fosilele sunt reprezentate post hoc. Versiunile deformate cu plăci subțiri (TPS) ale DPC 24466 care descriu extremele de variație de-a lungul fiecărei axe sunt reprezentate în figura suplimentară 4. Codurile de culori sunt după cum urmează: Maimuțele din Lumea Nouă, maro deschis; maimuțele din Lumea Veche, verde; maimuțele din Lumea Veche, verde; maimuțele mari și oamenii, portocaliu; hylobatidele, violet; homininii fosili, roz; alte primate fosile, gri; femurul lui Aegyptopithecus DPC 24466 este negru. Atribuțiile taxonomice ale fosilelor reprezentate sunt: DPC 24466, Aegyptopithecus zeuxis; MACN-A 5758, Homunculus patagonicus; KNM-MB 35518, Victoriapithecus macinnesi; NHMW1970/1397/0023, Epipliopithecus vindobonensis; MUZ-M80, Morotopithecus bishopi; KNM-MW 13142A, Ekembo nyanzae; BMNH-M 16331, Equatorius africanus; IPS41724, cf. Dryopithecus fontani; IPS18800, Hispanopithecus laietanus; AL333-3 și AL288-1, Australopithecus afarensis; SK 82 și SK 97, cf. Paranthropus robustus; KNM-ER 1481, cf. Homo erectus. Siluetele pentru Pongo și Symphalangus au fost realizate la comandă. Silueta pentru Papio a fost descărcată de pe www.phylopic.org și este licențiată pentru utilizare gratuită în domeniul public, fără drepturi de autor. Silueta pentru Cebus apella a fost, de asemenea, descărcată de pe www.phylopic.org (creditul îi aparține lui Sarah Werning și este disponibilă pentru utilizare sub licența CC BY 3.0). Autorii au modificat culorile originale. Datele sursă sunt furnizate ca fișier Source Data

Modelare evolutivă

Modelele adaptative de evoluție a femurului antropoidelor au fost studiate cu ajutorul unui model de selecție stabilizatoare Ornstein-Uhlenbeck (OU) multiregim43. Acest model evolutiv inspectează modul în care diferite clade suferă schimbări către diferite fenotipuri („valori fenotipice optime” sau „vârfuri adaptative”) prin identificarea diferitelor „regimuri” evolutive (a se vedea „Modelarea evolutivă” în secțiunea „Metode” pentru detalii). Această metodă „de suprafață „44 a fost mai întâi aplicată pentru a identifica „naiv” posibilele schimbări de regim prin ajustarea unei serii de modele de selecție stabilizatoare și prin utilizarea unui algoritm în trepte pentru a localiza schimbările fenotipice pe un arbore filogenetic (adică fără identificarea prealabilă a regimurilor).

În mod specific, pornind de la un model OU în care toate speciile sunt atrase de un singur optim adaptativ în morfospațiu, „suprafața” utilizează o procedură de selecție a modelelor în trepte, bazată pe criteriul informațional Akaike (AICc) cu eșantioane finite (AICc)45,46 pentru a potrivi modele multiregim din ce în ce mai complexe. La fiecare pas, o nouă schimbare de regim este adăugată la ramura filogeniei care îmbunătățește cel mai mult potrivirea modelului pentru toate variabilele inspectate, iar schimbările sunt adăugate până când nu se mai obține nicio îmbunătățire. Pentru a verifica convergența reală, această metodă evaluează apoi dacă scorul AICc este îmbunătățit și mai mult permițând diferitelor specii să se deplaseze către regimuri adaptative comune, în loc de a cere ca fiecare dintre ele să ocupe propriul vârf. În general, modelarea OU este utilă pentru a identifica potențiale regimuri adaptative și schimbări de regim, deși este foarte complexă din punct de vedere statistic și, prin urmare, rezultatele trebuie interpretate cu atenție47.

Când această metodă a fost aplicată la componentele majore ale variației formei femurale proximale – incluzând speciile existente și fosile în analiza proprie (Fig. suplimentară 3) plus dimensiunea centroidului (CS; folosind logaritmul natural) – a detectat zece regimuri evolutive diferite care au acționat în timpul evoluției femurale antropoide. Fiecare dintre regimuri este identificat cu culori diferite de-a lungul marginilor unui arbore filogenetic (Fig. 3a) și două reprezentări (subspații) ale aceluiași morfospațiu care arată optimele adaptative deduse (Fig. 3b, c). Reprezentanții fiecărui regim evolutiv sunt reprezentați în Fig. 3d, iar modificările de formă deduse asociate fiecărei axe PC din Fig. 3b, c sunt prezentate în Fig. suplimentară 4. Rețineți că datele individuale (Fig. 2) și mediile speciilor/optimele adaptative (Fig. 3b) sunt reprezentate în același morfospațiu (analiza lor proprie este exact aceeași). Aegyptopithecus, Victoriapithecus și Homunculus ocupă împreună un regim plesiomorfologic antropoid (roșu) care este diferit de orice altă specie vie sau fosilă analizată. Se presupune că platirrinele vii din studiu au evoluat în cadrul a patru regimuri diferite, dintre care cel mai plesiomorfic este reprezentat de Callicebus și Aotus în diferite părți ale arborelui de platirrine. Cladele Pithecia-Chiropotes, ateline și Cebus-Saimiri reprezintă propriile lor regimuri evolutive, respectiv. În cazul catarinelor, toate cercopitecinele și Nasalis împărtășesc un regim comun, în timp ce Colobus-Piliocolobus se despart pe un regim propriu. Diferențele dintre cele două regimuri sunt legate de ușoare diferențe de-a lungul PC3 și în special în ceea ce privește dimensiunea femurală (Fig. 3c). În cadrul hominoidelor, există trei regimuri diferite: Toate maimuțele fosile și hylobatidele, maimuțele mari vii (regim convergent) și, respectiv, homininii.

Regimuri adaptative în evoluția formei femurului proximal al antropoidelor. a Arbore cronometric calibrat în timp care descrie istoria filogenetică estimată a schimbărilor de vârfuri adaptative în timpul evoluției formei femurului proximal al antropoidelor (fiecare culoare reprezintă un regim evolutiv diferit). b, c Morfospații care arată optimi adaptativi estimați (cercuri mari) și speciile (cercuri mici) care evoluează în cadrul fiecărui regim evolutiv din a. Un optim convergent este marcat cu un contur roșu. Modificările de formă asociate cu fiecare axă sunt similare cu cele descrise în Fig. 2 (deși cu un PC2 inversat). Fig. suplimentară 4 descrie istoria evolutivă a diferențierii femurului catarrhine de-a lungul primelor trei axe PC. d Comparație morfologică a femurelor selectate din fiecare dintre regimurile evolutive (scalate la dimensiuni mediolaterale similare). Siluetele primatelor din a ilustrează primatele selectate din fiecare regim. Acestea au fost descărcate de pe www.phylopic.org și sunt licențiate pentru utilizare gratuită în domeniul public, fără drepturi de autor. Excepție fac siluetele pentru Cebus apella (credit către Sarah Werning și disponibile pentru utilizare sub licența CC BY 3.0), Ekembo nyanze (credit către Nobu Tamura și modificat de T. Michael Keesey, sub licența CC BY-SA 3.0), Aegyptopithecus zeuxis (credit către Mateus Zica și modificat de T. Michael Keesey, sub licența CC BY-SA 3.0). Silueta lui Pongo a fost realizată la comandă. Datele sursă sunt furnizate ca fișier Source Data

Începând de la o morfologie asemănătoare cu cea a lui Aegyptopithecus, hominoidele și cercopitecoidele au evoluat în direcții opuse de-a lungul axei majore a variației fenotipice (adică PC1 în Fig. 3b): În timp ce primii au evoluat cu femori proximal mai largi, cu gâturi anatomice mai lungi și capete mai mari, situate mai proximal (în raport cu trohanterul mare), femorile proximale ale celor din urmă au devenit mai înguste, cu gâturi mai scurte și capete relativ mai mici, situate sub un al treilea trohanter mărit (Fig. suplimentară 4). Analiza „de suprafață” a detectat un singur regim convergent în arbore pentru marile maimuțe vii, ceea ce implică faptul că acestea au trecut în mod independent de la un regim plesiomorfic hominoid spre un optim convergent comun.

Au fost efectuate două analize de sensibilitate pentru a verifica acest rezultat. În primul rând, pentru a testa modelul de evoluție omoplastică detectat pentru marile maimuțe, analiza a fost repetată cu trei arbori filogenetici alternativi în care marile maimuțe fosile europene, controversate din punct de vedere filogenetic, reprezentau hominidele stem („arbore1”), ponginele stem („arbore2”) și, respectiv, maimuțele africane stem („arbore3”). În toate cazurile, rezultatele au fost identice (Fig. suplimentară 6; a se vedea, de asemenea, „Construirea arborelui filogenetic” din secțiunea „Metode” și arborii Nexus disponibili ca Date suplimentare 1-3 din acest articol). În al doilea rând, potrivirea statistică a acestui model evolutiv destul de complex (adică rezultatul „de suprafață” cu 10 regimuri evolutive diferite) a fost comparată cu două modele mai simple: Brownian motion și un model OU cu un singur regim, ambele arătând o susținere mult mai mică (ΔAICc > 120; Fig. Suplimentară 7).

Unul dintre parametrii evolutivi estimați în modelele OU și, în mod specific, de „surface” este „timpul de înjumătățire filogenetică” (t1/2), care oferă o estimare a ratei de adaptare43. Aceasta reprezintă timpul mediu de care este nevoie pentru a evolua până la jumătatea drumului spre noul optim, având în vedere o schimbare de regim evolutiv de pornire. estimările t1/2 pentru fiecare variabilă au fost: t1/2 PC1 = 0,561, t1/2 PC2 = 1,041, t1/2 PC3 = 0,308 și t1/2 lnCS = 2,339. Aceasta înseamnă, de exemplu, că este nevoie de ~0,5 milioane de ani pentru ca antropoidul mediu din eșantion să evolueze la jumătate de drum spre un nou optim de-a lungul PC1, ~1 milion de ani de-a lungul PC2, ~0,3 milioane de ani de-a lungul PC3 și ~2,3 milioane de ani în ceea ce privește lnCS. Aceste rezultate ar putea indica, printre altele, că adaptările morfologice femurale care diferențiază hominoidele și cercopitecoidele (surprinse de PC1) au avut loc de două ori mai repede decât diferențierea catarrină-platyrrină, care este surprinsă de PC2 (a se vedea figurile 2 și 3 și figura suplimentară 4). Schimbările dintre maimuțele mari și oameni (captate de PC3) au avut loc mai recent și chiar mai rapid, iar schimbările în dimensiunea femurală (aproximată de lnCS) au fost cele mai lente.

Un posibil avertisment al acestei abordări este că „suprafața” presupune că variabilele de intrare sunt independente unele de altele pentru a calcula rezumatul scorurilor AICc finale pentru a alege cel mai bun model general. Adams și Collyer48 au arătat că presupunerea independenței între dimensiunile trăsăturilor (atunci când acestea nu sunt independente) poate duce la specificarea eronată a modelului folosind această metodă (a se vedea, de asemenea, ref. 49,50). Pentru a aborda această problemă potențială cheie, care este mai probabil să apară folosind o APC filogenetică decât în acest caz51 , am testat dacă scorurile indivizilor pentru componentele principale incluse în analizele evolutive (PC 1-3) au fost corelate între ele folosind cele mai mici pătrate filogenetice generalizate. Rezultatele indică faptul că, deși scorurile PC1 sunt corelate cu scorurile PC2 și PC3 (dar nu și scorurile PC2 cu scorurile PC3), relația explică doar o foarte mică parte din covariația previzibilă (r2 PC1-2 = 0,009, r2 PC1-3 = 0,002). Având în vedere acest lucru, suntem încrezători că modelarea noastră multivariată multi-OU este robustă, mai ales pentru că această metodă funcționează mult mai bine folosind cel puțin 2-4 variabile44. Pentru a completa aceste rezultate, ajustările individuale ale modelului pentru fiecare variabilă originală sunt, de asemenea, raportate și discutate în Fig. suplimentară 8.

Dimensiuni și semnături filogenetice

Relația dintre forma generală a femurului și dimensiunea a fost inspectată prin intermediul regresiei filogenetice multivariate52 a tuturor coordonatelor Procrustes și a CS-urilor acestora. Această relație s-a dovedit a nu fi semnificativă din punct de vedere statistic (test de permutare; 1000 de runde). Rezultate negative au fost obținute, de asemenea, la inspectarea primelor trei axe de variație în mod individual. Prin urmare, se poate concluziona că diferențele de formă femurală dintre taxonii studiați nu pot fi explicate pur și simplu prin diferențele de dimensiune femurală.

Semnalul filogenetic în femurul proximal al antropoidelor a fost investigat atât în ceea ce privește dimensiunea sa (atât CS, cât și CS transformat în logaritmi, folosind logaritmi naturali), cât și forma (primele trei PC și toate coordonatele Procrustes), folosind o versiune generalizată a statisticii K a lui Blomberg53 adaptată pentru date cu dimensiuni mari54. Folosind această metodă, valorile lui K variază de la 0 → ∞, cu o valoare așteptată de 1,0 în cazul mișcării browniane. Valorile lui K < 1,0 descriu date cu un semnal filogenetic mai mic decât cel așteptat, iar valorile lui K > 1,0 descriu date cu un semnal filogenetic mai mare decât cel așteptat. Utilizând fie lnCS, fie CS, semnalul filogenetic observat este mai mare decât cel așteptat în dimensiunea femurală proximală (K = 2,410 și, respectiv, K = 2,066). Atunci când primele trei axe PC investigate în modelarea evolutivă sunt inspectate deodată, se constată că variația formei femurale proximale a evoluat aproape de așteptarea browniană (K = 0,972), în timp ce în forma sa generală (adică toate coordonatele Procrustes sau toate PC-urile; K = 0,506) este mai mică decât se aștepta. În cele din urmă, atunci când aceeași serie de variabile utilizate în analiza „suprafeței” sunt investigate deodată, (adică primele trei axe PC și lnCS), K = 2,245. În toate cazurile, valorile K au fost semnificative (P ≤ 0,001). K a fost evaluat statistic prin permutare (1000 de runde), în care datele de la vârfurile filogeniei au fost randomizate în raport cu arborele, iar valorile aleatorii ale lui K au fost obținute pentru fiecare rundă și apoi comparate cu K-ul găsit cu arborele real. Aceste rezultate specifice au fost obținute folosind arborele 1, dar s-au găsit rezultate echivalente cu arborii 2 și 3 (a se vedea figura suplimentară 6).

.