Entorhinal cortex

Ryc. 1: Schematyczne przedstawienie kory entorhinalnej i jej głównych połączeń ilustrujące jej kluczową pozycję w pośredniczeniu w komunikacji między formacją hipokampa i neokorą. Cyrus zębaty (DG), pola Cornu ammonis 3 i 1 (CA3, CA1) oraz subiculum są częściami składowymi formacji hipokampa. A. Schematyczny widok boczny lewej półkuli mózgu szczura, wskazujący położenie i orientację kory entorhinalnej oraz przyległych, ściśle powiązanych obszarów korowych, w tym hipokampa. Skróty: HF, hippocampal formation; LEC, lateral entorhinal cortex; MEC, medial entorhinal cortex; OB, olfactory bulb; PaS, parasubiculum; PER, perirhinal cortex; POR, postrhinal cortex, rf, rhinal (olfactory) fissure. B. Poziomy przekrój przez tylną część lewej półkuli, wykonany na poziomie wskazanym przez kwadrat z kropką w A, schematycznie ilustrujący ogólną architekturę neuronalną i podziały kory entorhinalnej i ściśle związanej z nią formacji hipokampa. Zilustrowano przyśrodkową i boczną część kory entorhinalnej (odpowiednio jasno- i ciemnozielone) oraz główne połączenia kory entorhinalnej z różnymi pododdziałami hipokampa (więcej szczegółów w tekście). C. Schematyczny widok tylno-boczny lewej półkuli, ilustrujący pełny zakres kory entorhinalnej z zaznaczoną organizacją pasmową równolegle do szczeliny rdzeniowej. Granica między podziałem bocznym i przyśrodkowym jest zaznaczona żółtą linią. D. Schematyczna ilustracja mózgu szczura, z uwidocznioną formacją hipokampa prawej półkuli. Dorso-sentralny zakres formacji hipokampa jest przedstawiony, pokazując podłużną organizację połączeń entorhinalno-hipokampalnych przy użyciu kodu kolorystycznego porównywalnego do tego w korze entorhinalnej (latero-do-przyśrodkowej: gradient różowy do niebieskiego w EC związany z podobnie zabarwionym gradientem dorso-sentralnym w hipokampie). E. Schematyczna reprezentacja kory entorhinalnej (zaczerpnięta z C) podsumowująca jej główne połączenia z podkreśleniem różnic między boczną i przyśrodkową korą entorhinalną, odpowiednio LEC i MEC, oraz między strefami, które są różnie usytuowane w stosunku do bruzdy rdzeniowej. Nazwy połączonych obszarów są wydrukowane w kolorze podrozdziału, z którym są połączone (ciemnozielony dla LEC i jasnozielony dla MEC), a strzałki wskazują na połączenia eferentne/afferentne albo z całym podrozdziałem (ten sam kolor), albo preferencyjnie z którymś z różnych pasm od bocznego do przyśrodkowego (strzałki wydrukowane w odpowiednich kolorach różowym i niebieskim dla pasm bocznych i przyśrodkowych). Widoczne są wyraźne różnice, takie jak to, że MEC jest preferencyjnie połączony z wzrokowo-przestrzenną korą potyliczną, ciemieniową, postrhinalną/parahippocampalną i przedparasubiculum, podczas gdy LEC jest silnie połączony z korą węchową, wyspową, czołową i perirhinalną. Zaadaptowano z (Canto i in., 2008) za pozwoleniem.

Kora entorhinalna jest częścią przyśrodkowego płata skroniowego lub systemu pamięci hipokampa i stanowi główną bramę między formacją hipokampa a neokorą. Kora entorhinalna początkowo przyciągała uwagę ze względu na jej silne wzajemne połączenia z formacją hipokampa i jej zaangażowanie w pewne zaburzenia mózgu.

• 1 Definicja i historia
• 2 Organizacja i łączność
• 3 Neurony, warstwy, i sieci
• 4 Znaczenie funkcjonalne kory entorhinalnej
• 5 Kora entorhinalna i choroby
• 6 Perspektywa
• 7 Piśmiennictwo
• 8 Lektura
• 8
• 8 Further reading
• 9 Linki zewnętrzne
• 10 Zobacz także

Definicja i historia

Kora entorhinalna (obszar 28 Brodmanna; Brodmann, 1909) stanowi główne wrota między formacją hipokampa a neocortex. Nazwa kora entorhinalna (wewnątrzrdzeniowa) pochodzi od faktu, że jest ona częściowo zamknięta przez bruzdę rdzeniową (węchową). Wraz z formacją hipokampa i sąsiednimi częściami okolicy parahipokampalnej tworzy główny substrat pośredniczący w pamięci świadomej (deklaratywnej).

Zainteresowanie korą entorhinalną pojawiło się na przełomie XIX i XX wieku, kiedy to Ramón y Cajal w swoich przełomowych badaniach nad anatomią układu nerwowego opisał osobliwą część tylnej kory skroniowej, która była tak silnie połączona z formacją hipokampa, że zasugerował, iż fizjologiczne znaczenie tej ostatniej struktury będzie miało związek z korą entorhinalną, i w tamtym czasie zakładał, że kora entorhinalna, a więc i formacja hipokampa, jest częścią układu węchowego, przetwarzającą informacje zapachowe (Ramón y Cajal, 1902). To ostatnie funkcjonalne skojarzenie nie pasowało do pojawiających się pod koniec lat pięćdziesiątych pomysłów, że hipokamp jest głównym graczem w procesach świadomej pamięci u ludzi (Scoville i Milner, 1957). Zainteresowanie korą rdzenia kręgowego zostało ponownie rozbudzone przez doniesienia opisujące rozległe wzajemne połączenia korowe kory rdzenia kręgowego u małp w latach siedemdziesiątych (Van Hoesen i Pandya, 1975; Van Hoesen i in., 1975), a jeszcze bardziej pobudzone przez doniesienia, że kora rdzenia kręgowego jest miejscem wczesnej patologii w chorobie Alzheimera (Braak i Braak, 1985). Odkrycie komórek modulowanych przestrzennie (Fyhn i in., 2004), znanych później jako komórki siatkowate (Hafting i in., 2005), wywołało ponowne zainteresowanie.

Do tej pory jest dobrze przyjęte, że kora entorhinalna jest częścią silnie połączonego zestawu obszarów korowych, które razem tworzą region parahippocampalny, który z kolei jest ściśle związany z formacją hipokampa z jednej strony i z różnymi multimodalnymi obszarami asocjacyjnymi kory, takimi jak kora ciemieniowa, skroniowa i przedczołowa (Witter i in., 1989; Burwell i in., 2002). Kora tylna jest zatem wyjątkowo umiejscowiona jako interfejs pomiędzy neokorteksem a formacją hipokampa (Buzsaki, 1996; Lavenex i Amaral, 2000; Witter i in., 2000b).

Organizacja i łączność

Prominentne różnice gatunkowe są widoczne w odniesieniu do powierzchni i złożoności płaszcza korowego, ale anatomia i ogólna rola funkcjonalna kory entorhinalnej wydają się być w dużej mierze zachowane w całym królestwie zwierząt. Kora entorhinalna jest ogólnie podzielona na dwie domeny, tak zwaną boczną i przyśrodkową korę entorhinalną (Rysunek 1; uwaga: zaproponowano wiele różnych schematów podziału kory entorhinalnej, co czasami prowadzi do znacznego zamieszania wśród studentów tej części kory (Witter i in., 1989). Oba podziały, początkowo rozróżniane na podstawie ogólnych różnic w cechach morfologicznych, takich jak typy neuronów, gęstość upakowania oraz rozmiary i kształty komórek (Brodmann, 1909; Krieg, 1946), charakteryzują się w znacznym stopniu odmienną łącznością wejście-wyjście (Witter i in., 2000a). Na przykład, boczna kora entorhinalna jest silnie połączona z korą perirhinalną, węchową i wyspową oraz z amygdalą. Przyśrodkowa kora entorhinalna preferencyjnie łączy się z korą postrhinalną, presubiculum, wzrokową korą asocjacyjną (potyliczną) i korą retrosplenialną. Obie części kory rdzenia kręgowego łączą się również w różny sposób z formacją hipokampa. Obie są ukierunkowane na te same neurony w zakręcie zębatym i polu CA3, natomiast wzajemnie łączą się z różnymi grupami komórek w CA1 i subiculum (ryc. 1B).

Połączalność kory entorhinalnej wykazuje silną organizację topograficzną wzdłuż gradientu, który biegnie od jej granicy z bruzdą rdzeniową w kierunku granicy między korą entorhinalną a przylegającą formacją hipokampa. Wielomodalna kora czuciowa, dostarczająca danych wejściowych reprezentujących świat zewnętrzny, preferencyjnie celuje w pas kory rdzenia kręgowego, który przylega do bruzdy rdzeniowej, włączając w to części zarówno bocznych, jak i przyśrodkowych podziałów. Części tych dwóch podziałów, które są bardziej oddalone od bruzdy rdzeniowej, otrzymują inną klasę informacji, na przykład z obszarów węchowych oraz centralnych i przyśrodkowych części ciała migdałowatego. Podobnie zorganizowane są wyjścia kory rdzenia kręgowego (Rycina 1E). Co ciekawe, wewnętrzna łączność kory entorhinalnej jest ukierunkowana na łączenie fragmentów należących do tego samego prążka oraz na łączenie warstw głębokich z powierzchownymi (Rysunek 1E).

Różne zestawy wejść są odwzorowane na hipokampie z uderzającą organizacją topograficzną, w taki sposób, że strefa najbliższa szczelinie rdzeniowej preferencyjnie łączy się z grzbietową (nie naczelnych) lub tylną (naczelnych) częścią hipokampa, podczas gdy części kory śródwęchowej położone bardziej dystalnie od szczeliny rdzeniowej łączą się bardziej z brzuszną (nie naczelnych) lub przednią (naczelnych) częścią hipokampa (Rysunek 1C i D; Witter i in., 2000b).

Neurony, warstwy i sieci

Podobnie jak w innych korach, w korze entorhinalnej neurony są pogrupowane w różne warstwy, które są charakteryzowane przez dominujący typ komórek. Powszechnie wyróżnia się sześć warstw, z których warstwy I i IV są stosunkowo wolne od neuronów. Głównymi neuronami kory entorhinalnej, czyli neuronami, które należą do głównych odbiorców aksonów dochodzących i stanowią główne źródło wyjścia entorhinalnego do różnych struktur korowych i podkorowych, są na ogół komórki piramidowe lub ich zmodyfikowane wersje, tzw. komórki gwiaździste (w LEC są one często określane jako komórki wachlarzowate; Canto i in., 2008; Moser i in., 2010). Wykorzystują one głównie glutaminian jako neurotransmiter pobudzający. Drugą grupą neuronów są interneurony, które zapewniają głównie wewnętrzne, lokalne połączenia wykorzystujące GABA jako przekaźnik hamujący. Ostatnio opisano również trzecią grupę pobudzających neuronów lokalnych (Rycina 2).

Warstwowa organizacja kory entorhinalnej wygląda zwodniczo prosto, ale w rzeczywistości jest dość skomplikowana. Wejścia korowe kierują się głównie do neuronów w warstwach II i III, które dają początek tzw. drodze perforacyjnej, rzutującej do wszystkich pododdziałów formacji hipokampa, dostarczając im głównego wejścia korowego. Neurony warstwy II rzutują głównie do zakrętu zębatego i pola CA3 hipokampa, a komórki warstwy III rozprowadzają swoje aksony głównie do pola CA1 i subiculum. Wejścia podkorowe, takie jak wejścia cholinergiczne i monoaminergiczne z kompleksu przegrodowego i pnia mózgu oraz wejścia ze wzgórza, amygdala i klaustrum wykazują ogólnie rozproszoną dystrybucję terminalną w korze entorhinalnej, chociaż widoczna jest pewna przewaga, która, z wyjątkiem wejść z amygdala, nie została jeszcze szczegółowo oceniona. Wyjście z formacji hipokampa kieruje się preferencyjnie do warstw V i VI kory entorhinalnej, które z kolei są źródłem rozległych wzajemnych projekcji korowych i podkorowych do przegrody, striatum, amygdala i wzgórza. Chociaż ten pozorny podział na warstwy wejściowe i wyjściowe stanowi prostą koncepcję funkcjonalną, został on ostatnio podważony przez szereg odkryć wskazujących, że wzajemne interakcje między warstwami głębokimi i powierzchownymi są dość znaczące, a główne wejścia korowe kierują się również do apikalnych dendrytów głębiej położonych neuronów (Rysunek 1; Canto i in., 2008).

Rysunek 2: Schematyczne przedstawienie głównych typów neuronów i połączeń w LEC i MEC. Połączenia są przedstawione tak, jakby były skupione w pojedynczym module kolumnowym, bez uwzględnienia dostępnych informacji o topografii i dywergencji różnych połączeń zewnętrznych i wewnętrznych. Wejścia i wyjścia są oznaczone kolorami i przedstawione odpowiednio w odniesieniu do ich głównych warstw zakończenia i pochodzenia. Główne połączenia interlaminarne biegną z głębokiej warstwy V do warstw II i III i jak wiadomo wykazują rozległe rozprzestrzenienie wzdłuż dorsoventralnego zakresu EC, prawdopodobnie łącząc odpowiednie części MEC i LEC, w rejestrze z podłużnymi pasmami, które są wzajemnie i topograficznie połączone z różnymi częściami wzdłuż dorsoventralnej osi hipokampa. Połączenia intralaminarne między neuronami głównymi są najbardziej rozbudowane w warstwach III i V, natomiast w warstwie II preferencyjne połączenia mogą występować między komórkami głównymi a interneuronami. Kontakty synaptyczne ustalone anatomicznie lub elektrofizjologicznie zaznaczone są wypełnionymi kółkami, a jeśli znany jest ich charakter hamujący lub pobudzający, oznaczone są odpowiednio znakiem – lub +. Przypuszczalne, ale jeszcze nie ustalone kontakty synaptyczne zaznaczono otwartymi kółkami. Wszystkie typy komórek i ich główne połączenia dendrytyczne i aksonalne są jednoznacznie oznaczone kolorami. Połączenia z głównymi układami modulującymi, takimi jak kompleks przegrodowy, układy monoaminergiczne i wzgórze nie są przedstawione. Skróty: ACC: anterior cingulate cortex; Amygd: amygdaloid complex; CA1-CA3: subfields of hippocampus proper; DG: dentate gyrus; dist: distal; IL: infralimbic cortex; INC: insular cortex; OB: olfactory bulb; OlfC: olfactory cortex; PaS: parasubiculum; PER: perirhinal cortex; PL: prelimbic cortex; POR: postrhinal cortex; PPC: posterior parietal cortex; PrS: presubiculum; prox: proximal; RSC: retrosplenial cortex; sub: subiculum; subcort: struktury podkorowe, takie jak basal forebrain, amygdala; superf: superficial. Reproduced with permission from Moser et al., 2010.

Funkcjonalne znaczenie kory entorhinalnej

Kora entorhinalna jest istotnym węzłem w sieci pośredniczącej w uczeniu się i pamięci. Jednakże, unikalny wkład kory entorhinalnej do przetwarzania korowego wyższego rzędu jest jak dotąd tylko częściowo zrozumiały. Wydaje się, że kora entorhinalna, w połączeniu z formacją hipokampa, zajmuje się w szczególności przekładaniem neokorowych informacji zewnątrzpochodnych na złożone reprezentacje wyższego rzędu, które, w połączeniu z reprezentacjami motywacyjnymi i interoceptywnymi, służą funkcjom poznawczym, w szczególności pamięci świadomej (Eichenbaum i in., 2007). Ogólne różnice w łączności korowej pomiędzy boczną i przyśrodkową korą okrężną znajdują odzwierciedlenie w ostatnich odkryciach, że przyśrodkowa kora okrężna, ale nie boczna, jest głównym węzłem w obwodach mózgu odpowiedzialnych za nawigację przestrzenną. Kluczowym elementem tej sieci jest komórka siatki (Hafting i in., 2005). Kiedy szczury biegają w dwuwymiarowym środowisku, komórki siatki wyrażają specyficzny wzorzec wypalania, który pokrywa całe środowisko objęte przez zwierzę, prawie jak punkty na papierze graficznym, ale z trójkątem równobocznym jako jednostką siatki, a nie kwadratem. Zaproponowano, że ta uniwersalna reprezentacja przestrzenna może być przekodowana na kod specyficzny dla danego kontekstu w sieciach hipokampa i że ta interakcja może być kluczowa dla skutecznego przechowywania wspomnień epizodycznych (Fyhn i in., 2007). Komórki siatkowate dominują w warstwie II kory entorhinalnej, ale występują również w warstwach III i V. Komórki siatkowate w warstwach III i V przenikają się z komórkami kodującymi kierunek patrzenia zwierzęcia, komórkami kierunku głowy, jak również komórkami o koniunkcyjnych właściwościach siatkowatości i kierunku głowy (Sargolini i in., 2006) oraz komórkami granicznymi (Savelli i in., 2008; Solstad i in., 2008). Jest całkiem prawdopodobne, choć nie jest to jednoznacznie ustalone, że kierunkowe odpalanie komórek entorhinalnych zależy od sygnałów z komórek kierunku głowy w presubiculum. W bocznej korze entorhinalnej neurony wykazują niewielką modulację przestrzenną (Hargreaves i in., 2005), ale wiele z nich reaguje na bodźce węchowe, wzrokowe lub dotykowe z wysokim stopniem selektywności (Eichenbaum i in., 2007).

Pojęcie dwóch funkcjonalnie różnych części kory entorhinalnej powinno być złagodzone w świetle silnej łączności między boczną i przyśrodkową korą entorhinalną. Jest więc prawdopodobne, że już na poziomie kory entorhinalnej zachodzą relacje między dwoma zestawami wejść. Jest to zgodne z ustaleniami, że w korze entorhinalnej komórki reagują zarówno na bodźce związane z obiektami, jak i z miejscem, oraz że uszkodzenia kory entorhinalnej nie powodują upośledzenia np. rozpoznawania obiektów, ale upośledzają relacyjną organizację pamięci (Eichenbaum i in., 2007).

Funkcje kory entorhinalnej są najprawdopodobniej modulowane przez szereg podkorowych sygnałów wejściowych, w tym pochodzących ze struktur linii środkowej wzgórza, oraz sygnałów cholinergicznych. Wysoki poziom acetylocholiny może ustawić odpowiednią dynamikę, aby ułatwić przechowywanie bodźców, podczas gdy usunięcie cholinergicznych wejść do kory entorhinalnej dramatycznie zakłóca wydajność pamięci zwierzęcia (Hasselmo, 2006). Te podkorowe wejścia odgrywają również istotną rolę w występowaniu aktywności oscylacyjnej, która jest elementarnym składnikiem normalnego funkcjonowania entorhinalu (Lopes da Silva i in., 1990; Mitchell i in., 1982). Kwestią sporną jest, czy zależny od przodomózgowia rytm theta w korze entorhinalnej jest wymagany do obecności stabilnych komórek siatki (Brandon i in., 2011; Koenig i in. 2011; Yartsev i in., 2011). Eksperymenty obrazowania funkcjonalnego u ludzi jak dotąd nie dostarczyły wyraźnych wskazań na specyficzny udział kory entorhinalnej w procesach pamięci, ale bez wątpienia z czasem i przy zwiększonej czułości, pojęcia funkcjonalne wyłaniające się z badań na zwierzętach będą możliwe do przetestowania u zdrowych ludzi.

Kora entorhinalna i choroby

Skrajne zmiany kory entorhinalnej są związane z kilkoma zaburzeniami w ludzkim mózgu, przede wszystkim z chorobą Alzheimera, padaczką płata skroniowego i schizofrenią. W przypadku choroby Alzheimera, początkowe zmiany patologiczne występują w warstwie II kory entorhinalnej (Braak i Braak, 1985), a zmniejszenie objętości kory entorhinalnej jest obecnie uważane za istotny i wiarygodny środek identyfikacji osób zagrożonych chorobą Alzheimera. Zanik kory entorhinalnej jest związany z łagodną utratą pamięci obserwowaną u osób z łagodnymi zaburzeniami poznawczymi i poprzedza zmniejszenie objętości hipokampa obserwowane u pacjentów z chorobą Alzheimera (deToledo-Morrell i in., 2004). Padaczka płata skroniowego jest związana z wyraźną degeneracją warstwy III (Du i in., 1993), a w przypadku schizofrenii jako możliwy czynnik przyczyniający się do tego zjawiska zaproponowano ogólny brak okablowania w korze entorhinalnej lub zmniejszenie jej objętości (Arnold, 2000; Baiano i in., 2008).

Perspektywa

Kora entorhinalna była przedmiotem badań we wczesnych okresach neuroanatomii. Następnie zainteresowanie nią zmalało, ale zostało ponownie rozpalone w późnych latach 70. ubiegłego wieku. Wraz z odkryciem przestrzennie modulowanych komórek, takich jak komórki siatkowate w przyśrodkowej korze entorhinalnej i uderzające zaangażowanie kory entorhinalnej w różnych chorobach mózgu, zainteresowanie stało się silniejsze niż kiedykolwiek. To, co jednak nadal wymaga ustalenia, to nadrzędna koncepcja jej funkcjonalnego znaczenia, uwzględniająca uderzające różnice między bocznymi i przyśrodkowymi pododdziałami kory entorhinalnej, fakt, że są one połączone za pomocą dobrze rozwiniętych wewnętrznych połączeń asocjacyjnych, które wydają się być zorganizowane w sposób zgodny z topograficzną organizacją wzajemnych połączeń entorhinalno-hipokampalnych. Takie nadrzędne pojęcie funkcjonalne jest wymogiem skutecznego sondowania funkcjonalnego znaczenia kory entorhinalnej u ludzi.

• Arnold SE (2000) Neuropatologia komórkowa i molekularna regionu parahippocampal w schizofrenii. Ann N Y Acad Sci 911:275-292.
• Baiano M, Perlini C, Rambaldelli G, Cerini R, Dusi N, Bellani M, Spezzapria G, Versace A, Balestrieri M, Mucelli RP, Tansella M, Brambilla P (2008) Decreased entorhinal cortex volumes in schizophrenia. Schizophr Res 102:171-180.
• Braak H, Braak E (1985) On areas of transition between entorhinal allocortex and temporal isocortex in the human brain. Normal morphology and lamina-specific pathology in Alzheimer’s disease. Acta Neuropathol (Berl) 68:325-332.
• Brandon MP, Bogaard AR, Libby CP, Connerney MA, Gupta K, Hasselmo ME (2011) Reduction of theta rhythm dissociates grid cell spatial periodicity from directional tuning. Science. 332:595-599.
• Brodmann K (1909) Vergleichende Lokalisationslehre der Grosshirnrinde in ihren Prinzipien dargestellt auf Grund des Zellenbauers. Leipzig.
• Burwell RD, Witter MP, Wouterlood FG (2002) Basic anatomy of the parahippocampal region in rats and monkeys. In: The Parahippocampal Region, Organization and Role in Cognitive Functions (Region parahippocampalny, organizacja i rola w funkcjach poznawczych), s. 35-60. Oxford, UK: Oxford University Press.
• Buzsaki G (1996) The hippocampo-neocortical dialogue. Cereb Cortex 6:81-92.
• Canto CB, Wouterlood FG, Witter MP (2008) What does the anatomical organization of the entorhinal cortex tell us? Neural Plas 2008:381243.
• deToledo-Morrell L, Stoub TR, Bulgakova M, Wilson RS, Bennett DA, Leurgans S, Wuu J, Turner DA (2004) MRI-derived entorhinal volume is a good predictor of conversion from MCI to AD. Neurobiol Aging 25:1197-1203.
• Du F, Whetsell WO, Abou-Khalil B, Blumenkopf B, Lothman EW, Schwarcz R (1993) Preferential neuronal loss in layer III of the entorhinal cortex in patients with temporal lobe epilepsy. Epilepsy Res 16:223-233.
• Eichenbaum H, Yonelinas AP, Ranganath C (2007) The medial temporal lobe and recognition memory. Annu Rev Neurosci 30:123-152.
• Fyhn M, Molden S, Witter MP, Moser EI, Moser MB (2004) Spatial representation in the entorhinal cortex. Science. 305:1258-64.
• Fyhn M, Hafting T, Treves A, Moser MB, Moser EI (2007) Hippocampal remapping and grid realignment in entorhinal cortex Nature. 446:190-194.
• Hafting T, Fyhn M, Molden S, Moser MB, Moser EI (2005) Microstructure of a spatial map in the entorhinal cortex. Nature 436:801-806.
• Hargreaves EL, Rao G, Lee I, Knierim JJ (2005) Major dissociation between medial and lateral entorhinal input to dorsal hippocampus. Science 308:1792-1794.
• Hasselmo ME (2006) The role of acetylcholine in learning and memory. Curr Opin Neurobiol 16:710-715.
• Koenig J, Linder AN, Leutgeb JK, Leutgeb S (2011) The spatial periodicity of grid cells is not sustained during reduced theta oscillations. Science. 332:592-595.
• Krieg WJ (1946) Connections of the cerebral cortex; the albino rat; structure of the cortical areas. J Comp Neurol 84:277-323.
• Lavenex P, Amaral DG (2000) Hippocampal-neocortical interaction: a hierarchy of associativity. Hippocampus 10:420-430.
• Lopes da Silva FH, Witter MP, Boeijinga PH, Lohman AH (1990) Anatomic organization and physiology of the limbic cortex. Physiol Rev. 70:453-511.
• Mitchell SJ, Rawlins JN, Steward O, Olton DS (1982) Medial septal area lesions disrupt theta rytm i cholinergiczne barwienia w medialnym entorhinal cortex i produkować upośledzone zachowanie radial arm maze u szczurów. J Neurosci. 2:292-302.
• Moser EI, Witter MP, Moser M-B (2010) Entorhinal cortex. In: Handbook of Brain Microcircuits. Shepherd GM, Grillner, S Eds. Oxford Univ Press, Oxford, UK pp175-192.
• Ramón y Cajal S (1902) Sobre un ganglio especial de la corteza esfeno-occipital. Trab del Lab de Invest Biol Univ Madrid 1:189-206.
• Sargolini F, Fyhn M, Hafting T, McNaughton BL, Witter MP, Moser MB, Moser EI (2006) Conjunctive representation of position, direction, and velocity in entorhinal cortex. Science 312:758-762.
• Savelli F, Yoganarasimha D, Knierim JJ (2008) Influence of boundary removal on the spatial representations of the medial entorhinal cortex. Hippocampus 18:1270-1282.
• Scoville WB, Milner B (1957) Loss of recent memory after bilateral hippocampal lesions. J Neurol Neurosurg Psychiatry 20:11-21.
• Solstad T, Boccara CN, Kropff E, Moser MB, Moser EI (2008) Representation of geometric borders in the entorhinal cortex. Science 322:1865-1868.
• Van Hoesen G, Pandya DN (1975) Some connections of the entorhinal (area 28) and perirhinal (area 35) cortices of the rhesus monkey. I. Aferenty płata skroniowego. Brain Res 95:1-24.
• Van Hoesen G, Pandya DN, Butters N (1975) Niektóre połączenia entorhinal (obszar 28) i perirhinal (obszar 35) kory małpy rhesus. II. Aferenty płata czołowego. Brain Res 95:25-38.
• Witter MP, Groenewegen HJ, Lopes da Silva FH, Lohman AH (1989) Functional organization of the extrinsic and intrinsic circuitry of the parahippocampal region. Prog Neurobiol 33:161-253.
• Witter MP, Wouterlood FG, Naber PA, van Haeften T (2000a) Anatomical organization of the parahippocampal-hippocampal network. Ann N Y Acad Sci 911:1-24.
• Witter MP, Naber PA, van Haeften T, Machielsen WC, Rombouts SA, Barkhof F, Scheltens P, Lopes da Silva FH (2000b) Cortico-hippocampal communication by way of parallel parahippocampal-subicular pathways. Hippocampus 10:398-410.
• Yartsev MM, Witter MP, Ulanovsky N (2011) Gird cells without theta oscillation in the entorhinal cortex of bats. Nature, in press.

Dalsze czytanie

• Buzsáki G (2005). Theta rytm nawigacji: związek między integracji ścieżki i nawigacji punktów orientacyjnych, pamięci epizodycznej i semantycznej. Hippocampus. 15:827-40.
• Canto CB, Wouterlood FG, Witter MP. (2008) What does the anatomical organization of the entorhinal cortex tell us? Neural Plast.; 2008:381243.
• Hasselmo ME (2006) The role of acetylcholine in learning and memory. Curr. Opin. Neurobiol. 16: 710-715.
• Kerr KM, Agster KL, Furtak S, Burwell RD (2007) Functional neuroanatomy of the parahippocampal region: the lateral and medial entorhinal areas. Hippocampus 17: 697-708.
• Moser EI, Witter MP, Moser M-B (2010) Entorhinal cortex. In: Handbook of Brain Microcircuits. Shepherd GM, Grillner, S Eds. Oxford Univ Press, Oxford, UK pp 175-192.
• Scharfman HE, Witter MP, Schwarcz R (eds) (2000) The Parahippocampal Region. Implications for Neurological and Psychiatric Diseases. Ann. New York Acad Sci 911.
• Witter MP, Moser EI (2006) Spatial representation and the architecture of the entorhinal cortex. Trends Neurosci. 29: 671-678.
• Witter MP, Wouterlood FG (eds) (2002) The Parahippocampal Region. Organization and Role in Cognitive Functions. Oxford Univ Press, Oxford, UK.
• Yamaguchi Y, Sato N, Wagatsuma H, Wu Z, Molter C, Aota Y (2007). A unified view of theta-phase coding in the entorhinal-hippocampal system. Curr Opin Neurobiol. 17:197-204.

Zobacz także

Pamięć

.