Panoramica degli enzimi classici dell’istone deacetilasi e degli inibitori dell’istone deacetilasi

Abstract

Il ruolo importante degli enzimi istone deacetilasi nella regolazione dell’espressione genica, della proliferazione cellulare e della sopravvivenza li ha resi obiettivi attraenti per lo sviluppo di inibitori dell’istone deacetilasi come farmaci anticancro. L’acido suberoilanilide idrossamico (Vorinostat, Zolinza), un analogo strutturale della prototipica tricostatina A, è stato approvato dalla US Food and Drug Administration per il trattamento del linfoma cutaneo a cellule T avanzato nel 2006. Questo è stato seguito dall’approvazione del peptide ciclico, il depsipeptide (Romidepsin, Istodax) per la stessa malattia nel 2009. Attualmente numerosi inibitori dell’istone deacetilasi sono in fase di sperimentazione preclinica e clinica per il trattamento dei tumori maligni ematologici e solidi. La maggior parte di questi studi si concentrano su combinazioni di inibitori dell’istone deacetilasi con altre modalità terapeutiche, in particolare con chemioterapici convenzionali e radioterapia. Lo scopo di questo articolo è di fornire una panoramica degli enzimi classici dell’istone deacetilasi e degli inibitori dell’istone deacetilasi con un’enfasi sulle potenziali terapie di combinazione.

1. Introduzione

La cromatina è una struttura dinamica che, attraverso numerosi meccanismi tra cui la metilazione del DNA e le modifiche istone post-traslazionali, subisce un rimodellamento per facilitare i processi metabolici tra cui la trascrizione, la replicazione e la riparazione. Una delle modifiche istoniche posttraslazionali ben studiate è l’acetilazione che è stata definita per la prima volta negli anni ’60. L’acetilazione dell’istone è controllata dalle azioni opposte di due gruppi di enzimi, vale a dire le acetiltransferasi (HAT) e le deacetilasi (HDAC). Le HAT catalizzano il trasferimento della frazione acetilica del substrato acetil-coA al gruppo ε-ammino dei residui di lisina sugli istoni. Questo neutralizza la carica positiva degli istoni, indebolendo la loro interazione con il DNA caricato negativamente. Questo si traduce in una conformazione della cromatina più rilassata e trascrizionalmente permissiva. Gli enzimi HDAC rimuovono i gruppi acetilici dagli istoni con conseguente stato cromatinico più condensato e trascrizionalmente repressivo.

I 18 enzimi HDAC dei mammiferi identificati finora sono classificati in due gruppi distinti. Gli enzimi HDAC di classe III che includono le sirtuine 1-7 richiedono il nicotinamide adenina dinucleotide (NAD+) per deacetilare i residui di lisina. Questi sono stati implicati con numerose malattie e nel processo di invecchiamento. I restanti 11 enzimi sono tipicamente noti come i classici enzimi HDAC e saranno l’obiettivo del resto di questo articolo. Un intenso interesse per la funzione e la manipolazione farmacologica di questi enzimi ha rapidamente seguito la clonazione iniziale e la caratterizzazione delle prime HDAC umane negli anni ’90. Le diverse isoforme degli enzimi HDAC classici sono state sottoposte a un’ampia analisi filogenetica e sono raggruppate in tre diverse classi (Figura 1). Gli enzimi di classe 1 che consistono in HDAC1, 2, 3 e 8 che condividono la somiglianza con il regolatore trascrizionale RDP3 del lievito sono localizzati principalmente nel nucleo. Essi sono espressi ubiquitariamente e hanno importanti ruoli funzionali nella regolazione della proliferazione e della sopravvivenza cellulare. Al contrario, gli enzimi HDAC di classe II, che condividono l’omologia con Hda1 del lievito, fanno la spola tra il citoplasma e il nucleo, e hanno modelli di espressione tessuto-specifici più ristretti e funzioni di regolazione. Gli enzimi di classe II sono ulteriormente suddivisi in classe IIa (HDAC4, 5, 7 e 9; fanno la spola tra nucleo e citoplasma) e classe IIb (HDAC6 e 10; principalmente citoplasmatici). Le funzioni delle diverse isoforme degli enzimi HDAC sono state riviste recentemente. Di particolare interesse è HDAC6, una grande deacetilasi citoplasmatica che è stata relativamente ben caratterizzata, almeno in parte, grazie al lavoro con la tubacina, un inibitore specifico. Sono stati identificati numerosi bersagli proteici non istonici per HDAC6, tra cui α-tubulina, cortactin, altri chaperon e perossiredoxine. Un ruolo importante nella proliferazione e nella sopravvivenza cellulare ha reso HDAC6 un obiettivo importante per la terapia del cancro. Recenti scoperte hanno indicato gli effetti citotossici e apoptotici combinati dell’inibitore specifico HDAC6 tubacina con agenti chemioterapici convenzionali in cellule tumorali ma non normali. Inoltre, è stato dimostrato che HDAC6 è un bersaglio importante per la protezione e la rigenerazione dopo una lesione del sistema nervoso centrale. HDAC11 è l’unico membro della classe IV che condivide la somiglianza con entrambi gli enzimi di classe I e II. Prove recenti indicano che HDAC11 ha ruoli immunomodulatori.

Figura 1

Rapporto evolutivo tra i classici enzimi istone deacetilasi (HDACs). La superfamiglia delle HDAC forma gruppi distinti dal punto di vista evolutivo secondo la loro omologia di sequenza nel lievito. Gli enzimi di classe I condividono la somiglianza con il lievito, la dipendenza dal potassio ridotto-3 (Rpd3), e consistono in HDAC1, 2, 3 e 8. Rpd3 è più omologo a HDAC1 e HDAC2. Le HDAC di classe II condividono l’omologia con l’istone deacetilasi-1 (Hda1) del lievito, e gli enzimi di questa classe formano due sottoclassi separate. La classe IIa è composta da HDAC4, 5, 7 e 9; la classe IIb è composta da HDAC6 e 10. Hda1 è più strettamente legato a HDAC6. L’albero filogenetico mostra che HDAC11 non condivide abbastanza omologia con le HDAC di classe I o di classe II, quindi forma la classe IV e condivide una certa identità sia con Rpd3 che con Hda1. La percentuale di identità/similarità della sequenza di aminoacidi delle HDAC con quella di Rpd3 o Hda1 è mostrata tra parentesi, per HDAC11 è mostrata l’identità/similarità della sequenza con Hda1 e con Rpd3 è data tra parentesi. Le HDAC hanno un dominio conservato di deacetilasi (DAC) con le code C e N-terminali rappresentate come linee nere. I segnali di localizzazione nucleare, i domini di legame al fattore 2 del miocita (MEF2) e i motivi di legame al chaperone 14-3-3 con siti di fosforilazione della serina sono mostrati. Il numero di residui aminoacidici dell’isoforma più lunga di ogni HDAC è mostrato sulla destra, e il sito cromosomico di ogni HDAC è mostrato tra parentesi. H. sapiens: Homo sapiens; S. cerevisiae: Saccharomyces cerevisiae; SE14: ripetizioni tetradecapeptide contenenti Ser-Glu; ZnF: dominio zinc finger legato all’ubiquitina. Adattato da .

2. Inibitori dell’istone deacetilasi

Diversi gruppi strutturali di composti sono noti per possedere attività di inibizione dell’HDAC. L’inibitore HDAC più ampiamente studiato è il prototipo dell’acido idrossamico, la tricostatina A. La tricostatina A è un potente antibiotico antifungino che è stato isolato da un metabolita di Streptomyces hygroscopicus. Si tratta di un potente inibitore HDAC ad ampio spettro con saggi senza cellule che indicano un’affinità relativamente alta per tutti gli enzimi di classe I, II e IV. Un altro esempio di un idrossamico è l’acido suberoilanilide idrossamico clinicamente disponibile (SAHA, Vorinostat, Zolinza). Come la tricostatina A, SAHA è un potente inibitore HDAC ad ampio spettro. Dati i suoi potenti effetti antitumorali e la finestra terapeutica favorevole, SAHA è stato approvato dalla US Food and Drug Administration (FDA) per il trattamento del linfoma cutaneo a cellule T avanzato (CTCL) nel 2006. Altri acidi idrossamici attualmente in sperimentazione clinica includono belinostat (PXD101), panobinostat (LBH589), e givinostat (ITF-2357). Questa classe di composti possiede un’attività di inibizione HDAC nell’intervallo da nanomolare a basso micromolare.

I peptidi ciclici che includono trapoxin e depsipeptide sono anche potenti inibitori HDAC. Il depsipeptide (Romidepsin, Istodax) è stato anche approvato dalla FDA per il trattamento del CTCL nel 2009. Allo stesso modo, le benzamidi che includono entinostat (MS-275, SNDX 275) e MGCD0103 sono potenti inibitori HDAC con attività nel basso range micromolare. La classe meno potente di inibitori HDAC è quella degli acidi alifatici che possiedono attività nell’intervallo millimolare. Questo gruppo comprende l’acido valproico, un composto che è stato ampiamente utilizzato in clinica come farmaco antiepilettico. Abbiamo usato un altro esempio di un acido alifatico, il butirrato di sodio, per evidenziare gli effetti anticancro degli inibitori dell’istone deacetilasi (Figura 2).


Figura 2

Panoramica degli effetti biologici degli inibitori dell’istone deacetilasi (HDAC) in cellule maligne e trasformate, usando il butirrato di sodio (NaB) come esempio. (a) Rappresentazione schematica semplificata delle vie molecolari che spiegano il potenziale clinico degli inibitori HDAC nella terapia del cancro. Lo stato di acetilazione degli istoni è regolato dalle azioni opposte delle acetiltransferasi (HATs) e delle HDACs. Gli inibitori HDAC mediano gli effetti anticancro attraverso i cambiamenti mediati dall’iperacetilazione degli istoni (Δ) nell’espressione di alcuni geni e interagendo direttamente con numerose proteine chiave intracellulari non istoniche, tra cui l’α-tubulina, la heat-shock protein 90 e Ku70. Gli inibitori HDAC provocano l’attivazione trascrizionale e la repressione del 2-20% dei geni, alcuni dei quali sono associati alla differenziazione, all’arresto del ciclo cellulare, all’apoptosi, all’inibizione della crescita e alla morte cellulare, nonché all’inibizione della migrazione delle cellule tumorali, dell’invasione e dell’angiogenesi. (b) Effetti biologici del butirrato di sodio (NaB) in cellule tumorali e normali. (i) Il butirrato di sodio causa l’iperacetilazione degli istoni nei miociti cardiaci H9c2. Le cellule sono state differenziate con 10 nM di acido all-trans-retinoico per 7 giorni in mezzi a basso contenuto di siero, prima dell’incubazione di 24 ore con 2 e 5 mM di butirrato di sodio. I lisati cellulari totali sono stati immunoblottati per l’istone acetilato H3, e l’istone immodificato H3 è stato usato come controllo di carico. (ii) Il butirrato di sodio causa una ridotta vitalità cellulare nelle cellule eritroleucemiche umane K562 e nei miociti cardiaci H9c2. Le cellule sono state trattate con le concentrazioni indicate di butirrato di sodio per 24 ore, e la vitalità cellulare relativa è stata misurata utilizzando il kit di saggio Cell Titer blue (Promega). (iii) Il butirrato di sodio induce l’apoptosi nelle cellule K562. Le cellule sono state trattate con 10 mM di butirrato di sodio per 24 ore e l’attività della caspasi 3/7 è stata misurata usando il kit di analisi Apo-ONE Homogeneous (Promega). (iv) Il butirrato di sodio causa l’arresto delle cellule K562 nella fase G1 del ciclo cellulare. Le cellule non trattate (in alto) e le cellule trattate con 5 mM di butirrato di sodio (in basso) per 24 ore sono state colorate con ioduro di propidio, e la distribuzione del ciclo cellulare è stata esaminata mediante citometria a flusso.

In breve, gli inibitori HDAC provocano l’accumulo di istoni iperacetilati e hanno dimostrato di alterare l’espressione di circa il 2-20% dei geni in linee cellulari maligne. Nel complesso, gli inibitori HDAC hanno dimostrato di diminuire la proliferazione cellulare, indurre la morte cellulare, l’apoptosi e la differenziazione, causare l’arresto del ciclo cellulare (G1 a basse concentrazioni e sia G1 che G2/M a concentrazioni relativamente alte), e diminuire la migrazione, l’invasione e l’angiogenesi in linee cellulari maligne e trasformate. Gli effetti degli inibitori HDAC sono molto meno pronunciati, di almeno un fattore 10, nelle cellule normali, fornendo la base della loro utilità clinica nel cancro. Per migliorare potenzialmente l’indice terapeutico degli inibitori HDAC nella terapia del cancro, sono stati suggeriti composti classe-selettivi o isoforma-specifici. In questo contesto, la tubacina isoforma-specifica e PC-34051 che inibiscono selettivamente HDAC6 e HDA8, rispettivamente, sono esempi. Entrambi i composti hanno recentemente dimostrato di possedere effetti anticancro. Tuttavia, la questione della selettività rimane controversa con argomenti che suggeriscono che gli effetti pleiotropici degli inibitori HDAC ad ampio spettro, che sono generalmente ben tollerati, possono essere vantaggiosi per la terapia del cancro data l’eterogeneità e l’adattabilità delle cellule maligne. Tuttavia, è generalmente accettato che i composti selettivi saranno probabilmente più vantaggiosi per le applicazioni non oncologiche degli inibitori HDAC che potenzialmente includono l’ipertrofia cardiaca del trattamento, l’asma e vari disturbi neurodegenerativi.

3. Terapie combinatorie con inibitori dell’istone deacetilasi

Anche se possiedono effetti anticancro intrinseci, è ampiamente accettato che gli inibitori HDAC saranno più efficaci se usati in combinazione con altre modalità di cancro. Ci sono numerose combinazioni che sono attualmente in fase di valutazione preclinica e clinica. Queste includono combinazioni con inibitori della metiltransferasi come l’azacitidina, citotossici mediati dal recettore come l’acido retinoico e la fototerapia. Per evidenziare i vantaggi e le potenziali complessità, qui ci concentreremo sulle combinazioni di inibitori HDAC con i chemioterapici antracicline convenzionali e la radioterapia (Figura 3).

(a)
(a)
(b)
(b)

(a)
(a)(b)
(b)

Figura 3

Percorsi molecolari che spiegano gli effetti additivi e/o sinergici delle combinazioni di inibitori HDAC con chemioterapici o radiazioni. (a) Rappresentazione schematica semplificata. Gli effetti citotossici additivi e/o sinergici con l’uso di combinazioni di inibitori HDAC e chemioterapici possono essere il risultato di cambiamenti mediati dall’acetilazione dell’istone nella conformazione della cromatina di per sé (in particolare nei casi in cui vengono usate combinazioni con farmaci che mirano al DNA come le antracicline, che richiedono l’accessibilità al DNA). Allo stesso modo, gli inibitori HDAC possono migliorare gli effetti citotossici delle radiazioni ionizzanti e ultraviolette (UV) aumentando l’accessibilità del DNA ai danni. Un ulteriore meccanismo coinvolge la regolazione mediata dagli HDACi della trascrizione genica, in particolare la diminuzione dell’espressione dei geni per Ku70, Ku86, DNA-PKcs e Rad51, che sono componenti chiave delle vie di riparazione della rottura del doppio filamento. Paradossalmente, gli inibitori HDAC hanno dimostrato di proteggere dagli effetti delle radiazioni ionizzanti in vivo diminuendo l’espressione di citochine infiammatorie come il fattore di necrosi tumorale, TNF-α, e fattori di crescita fibrogenici come TGF-β1 e TGF-β2. (b) La tricostatina A (TSA) aumenta il danno al DNA indotto da fototerapici mirati al DNA (UVASens), radiazioni ionizzanti e agenti chemioterapici. Nell’esempio mostrato, la formazione di rotture del doppio filamento di DNA è stata valutata dalla colorazione dei foci di γH2AX. Le cellule sono state trattate con 1 μM TSA per 24 ore prima dell’incubazione di un’ora con 0,1 μM UVASens. Le cellule sono state poi irradiate con 10 J/m2 UVA e incubate per un’altra ora prima della colorazione per γH2AX. Appropriato 10 J/m2 e UVASens solo controlli sono anche raffigurati. In esperimenti separati, le cellule sono state trattate con 1 μM TSA per 24 ore prima di irradiazione con 2 Gy (137Cs). Le cellule sono state colorate per foci γH2AX un’ora dopo l’irradiazione. In altri esperimenti, le cellule sono state trattate con 1 μM TSA per 24 ore prima dell’incubazione di un’ora con 1 μM doxorubicina. Le cellule sono state lavate e incubate per altre 24 ore prima della colorazione per γH2AX.

Le antracicline, caratterizzate dalla daunomicina e dal suo analogo strutturale doxorubicina, sono agenti chemioterapici di prima linea per il cancro con una storia clinica di oltre 50 anni. Sono noti intercalatori del DNA e inibitori dell’enzima topoisomerasi II. I meccanismi d’azione delle antracicline comportano l’inibizione della sintesi dell’RNA, la generazione di specie reattive dell’ossigeno e l’accumulo di lesioni del DNA, comprese le rotture del doppio filamento del DNA, particolarmente letali. Una pletora di studi ha dimostrato che gli inibitori HDAC possono potenziare gli effetti citotossici delle antracicline. Per esempio, la tricostatina A ha dimostrato di aumentare l’apoptosi indotta dalla doxorubicina e la morte cellulare nelle cellule eritroleucemiche umane K562, nel carcinoma tiroideo anaplastico e nelle cellule di adenocarcinoma alveolare A549. Allo stesso modo, SAHA e acido valproico hanno dimostrato di aumentare la sensibilità delle cellule maligne agli effetti della doxorubicina. Gli inibitori HDAC inducono l’iperacetilazione degli istoni, con conseguente conformazione della cromatina più aperta e trascrizionalmente permissiva, un fenomeno che è stato verificato da saggi di digestione MNase. Inoltre, è stato dimostrato che gli inibitori HDAC aumentano il numero di siti di legame e anche l’affinità di tali siti per le antracicline nella cromatina acetilata. Pertanto, si può ipotizzare che gli inibitori HDAC possono aumentare la morte cellulare indotta dalle antracicline, almeno in parte, cambiando l’architettura della cromatina. Tuttavia, i cambiamenti mediati dagli inibitori HDAC nell’espressione genica e l’alterazione della funzione dei substrati non istonici sono anche coinvolti, come evidenziato da studi con inibitori selettivi delle isoforme.

L’effetto citotossico additivo e/o sinergico fornisce la base per gli studi clinici che utilizzano combinazioni di inibitori dell’istone deacetilasi e antracicline per vari tumori maligni. Tuttavia, sono state identificate potenziali complicazioni. Per esempio, il depsipeptide ha dimostrato di upregolare il gene MDR1 nelle cellule leucemiche con conseguente resistenza alla doxorubicina. L’espressione del gene MDR1 codificato, pompa P-glicoproteina, è ben noto per provocare la resistenza multi-farmaco, un importante problema clinico in oncologia, e il potenziale di inversione della repressione del gene MDR1 in cellule maligne da una varietà di inibitori HDAC è stato indicato da ulteriori studi. Al contrario, altri studi più recenti hanno indicato che gli inibitori HDAC possono sopprimere l’espressione dei trasportatori ABC evidenziando che questa questione richiede ulteriori chiarimenti.

Un’altra potenziale complicazione con l’uso degli inibitori HDAC è la tossicità cardiaca. Gli studi hanno dimostrato che gli inibitori HDAC ad ampio spettro possono possedere attività cardiotossica di per sé. Ulteriori studi hanno dimostrato che il pretrattamento con gli inibitori HDAC potenzia gli effetti dannosi al DNA e citotossici della doxorubicina in sistemi di coltura cellulare. È noto che l’effetto collaterale dose-limitante delle antracicline è la tossicità cardiaca irreversibile dovuta alla generazione di specie reattive dell’ossigeno, compresi i dannosi radicali idrossili e il perossido di idrogeno. I cardiomiociti sono particolarmente suscettibili dato che hanno livelli relativamente bassi di anione superossido ed enzimi detossificanti del perossido di idrogeno rispetto ad altri tipi di cellule. Studi che utilizzano come endpoint le risposte ipertrofiche e l’induzione di rotture del doppio filamento del DNA hanno indicato che gli inibitori HDAC ad ampio spettro, la tricostatina A, l’acido valproico e il butirrato di sodio, aumentano gli effetti della doxorubicina. Allo stesso modo, gli studi in vivo evidenziano le controversie riguardanti la biologia degli inibitori HDAC nel cuore. Ad esempio, recenti risultati dimostrano che la tricostatina A e l’acido valproico proteggono dall’ipertrofia cardiaca indotta dal carico e dall’agonista in vivo. Tuttavia, risultati contrastanti indicano che la tricostatina A peggiora la disfunzione ventricolare destra indotta dal banding dell’arteria polmonare nei ratti. Date queste potenziali complicazioni, gli effetti combinatori di inibitori HDAC più selettivi o isoforma-specifici con terapie convenzionali possono fornire un vantaggio terapeutico. In questo contesto, uno studio recente ha identificato che il composto HDAC6-selettivo, la tubacina, potenzia gli effetti della doxorubicina e dell’etoposide nelle linee cellulari trasformate. Ulteriori valutazioni in questa direzione sono previste.

4. Combinazione di inibitori dell’istone deacetilasi con la radioterapia

I primi studi hanno indicato che l’acido grasso a catena corta, il butirrato di sodio, potenzia le cellule tumorali del colon e del rinofaringe agli effetti citotossici delle radiazioni ionizzanti. Sebbene sia stato usato un meccanismo insolito per descrivere l’effetto, un ulteriore studio ha indicato che anche il prototipo dell’inibitore HDAC, la tricostatina A, aumenta la radiosensibilità delle cellule maligne. Ulteriori studi hanno corroborato questi risultati indicando che praticamente tutti gli inibitori HDAC ad ampio spettro, tra cui la tricostatina A, il SAHA, il depsipeptide, il butirrato di sodio, il fenilbutirrato, la tributirina e l’acido valproico, potenziano la morte cellulare indotta dalle radiazioni nelle cellule maligne. A concentrazioni relativamente alte di inibitore HDAC, sono stati osservati fattori di modifica della dose (rapporto tra le dosi di radiazione nelle cellule trattate e non trattate con HDAC-inibitore che producono lo stesso livello di sopravvivenza) di ~2. A queste concentrazioni più elevate, l’arresto del ciclo cellulare (G1 e G2), l’inibizione della sintesi del DNA e l’induzione dell’apoptosi da parte degli inibitori HDAC è stato ipotizzato per spiegare l’effetto sensibilizzante delle radiazioni. A concentrazioni relativamente più basse di inibitori HDAC, si osserva anche un effetto di sensibilizzazione alle radiazioni. Un certo numero di studi ha stabilito un’associazione tra l’inibizione di HDAC e le proteine coinvolte nelle cascate di segnale in risposta al danno al DNA. In sintesi, gli effetti sensibilizzanti alle radiazioni degli inibitori HDAC possono coinvolgere i seguenti meccanismi. In primo luogo, l’iperacetilazione degli istoni cambia l’architettura della cromatina con conseguente conferma di una cromatina più aperta, che può essere più suscettibile ai danni iniziali al DNA indotti dalle radiazioni. Inoltre, gli inibitori HDAC possono interagire con proteine chiave di trasduzione del segnale coinvolte nelle vie di risposta al danno al DNA. Infine, è stato dimostrato che gli inibitori HDAC regolano la trascrizione dei geni coinvolti nella via di riparazione della rottura del doppio filamento del DNA. Per esempio, è stato dimostrato che il pretrattamento con SAHA attenua l’aumento indotto dalle radiazioni nelle proteine di riparazione del DNA Rad51 e DNA-PKcs. Allo stesso modo, il butirrato di sodio ha dimostrato di diminuire l’espressione delle proteine di riparazione del DNA Ku70, Ku86 e DNA-PKcs in linee cellulari di melanoma. Inoltre, utilizzando la bleomicina, la doxorubicina e l’etoposide per indurre rotture del doppio filamento di DNA come valutato dall’accumulo di foci γH2AX, è stato dimostrato che gli inibitori dell’istone deacetilasi hanno come obiettivo l’acetilazione di Ku70 con conseguente sensibilizzazione. Studi preclinici hanno indicato che l’inibitore HDAC sensibilizza le linee cellulari di glioma umano agli effetti delle radiazioni ionizzanti (raggi X) sia in vitro che in vivo. Come recensito di recente, l’acido valproico è stato combinato con l’agente alchilante temozolomide e le radiazioni per il potenziale trattamento del glioblastoma multiforme. La strategia è attualmente in fase di valutazione in uno studio clinico di fase II.

5. Effetti radioprotettivi degli inibitori dell’istone deacetilasi

Paradossalmente, le prove emergenti indicano che gli inibitori HDAC possiedono attività radioprotettive. I primi studi hanno indicato che il pretrattamento con fenilbutirrato offre un modesto effetto radioprotettivo nelle cellule umane normali e tumorali. Ulteriori studi hanno indicato che il fenilbutirrato protegge dalla sindrome da radiazione cutanea in vivo. Le proprietà radioprotettive degli inibitori HDAC si pensa che coinvolgano la repressione delle citochine infiammatorie (ad esempio, interleuchina (IL-) 1, IL-8, fattore di necrosi tumorale (TNF-)α) e fattori di crescita fibrogenici (ad esempio, fattore di crescita trasformante (TGF-)β). Questi sono noti per essere coinvolti nella risposta infiammatoria alle radiazioni e in particolare, la secrezione prolungata di TNF-α e TGF-β dalle cellule epiteliali, endoteliali e del tessuto connettivo è implicata nella sindrome da radiazione cutanea. Oltre al fenilbutirrato, gli inibitori HDAC ad ampio spettro Trichostatin A e l’acido valproico hanno dimostrato di proteggere dalle lesioni cutanee indotte dalle radiazioni e dalla letalità indotta dalle radiazioni nei topi. Questi effetti sono stati anche correlati alla diminuzione dell’espressione di TNF-α, TGF-β1 e TGF-β2. Ulteriori ricerche in questa direzione con il fenilbutirrato hanno indicato che l’inibitore HDAC può proteggere i topi dalla letalità acuta indotta dalle radiazioni γ. Gli effetti sono stati correlati con un’attenuazione del danno al DNA e dell’apoptosi. È interessante notare che le somministrazioni profilattiche e post-radiazione di fenilbutirrato hanno permesso la radioprotezione presentando interessanti applicazioni cliniche potenziali. La profilassi sarebbe appropriata per la radioterapia prima dell’esposizione all’irradiazione, e le somministrazioni post-irradiazione sarebbero appropriate nei casi di esposizione involontaria alle radiazioni.

6. Conclusioni

Gli inibitoriHDAC sono emersi come una nuova importante classe di terapie anticancro. Anche se possiedono potenti effetti citotossici e apoptotici da soli, si prevede che saranno più utili se usati in combinazione con altre modalità di cancro. Questo si riflette nella maggior parte degli attuali studi clinici che coinvolgono prevalentemente combinazioni di inibitori HDAC con chemioterapici convenzionali e radioterapia. Un’importante domanda nel campo rimane se i composti selettivi per classe o specifici per isoforma avranno una maggiore efficacia terapeutica rispetto ai classici inibitori HDAC ad ampio spettro. Gli inibitori HDAC ad ampio spettro hanno effetti anticancro pleiotropici, e questo può essere vantaggioso data l’eterogeneità e l’adattabilità delle cellule maligne. D’altra parte, i composti selettivi per classe o isoforma possono offrire una maggiore finestra terapeutica con minori effetti off-target. Attualmente c’è un intenso sforzo di ricerca volto a comprendere ulteriormente la funzione degli enzimi HDAC, e c’è una crescente disponibilità di composti più specifici. Pertanto, si prevede che la questione della selettività sarà chiarita, forse aprendo ulteriori opportunità per la traduzione clinica di questa classe di composti.

Conflitto di interessi

Sia K. Ververis che T. C. Karagiannis dichiarano di non avere relazioni finanziarie dirette con le identità commerciali menzionate in questo articolo che potrebbero portare ad un conflitto di interessi.

Riconoscimenti

Si riconosce il supporto dell’Australian Institute of Nuclear Science and Engineering. T. C. Karagiannis è stato il destinatario di premi AINSE. Epigenomic Medicine Laboratory è sostenuto dal National Health and Medical Research Council of Australia. K. Ververis è supportato da una borsa di studio post-laurea Baker IDI. Questo documento è stato supportato in parte dal programma di supporto delle infrastrutture operative del governo vittoriano. Gli autori desiderano riconoscere l’uso delle strutture fornite da Monash Micro Imaging all’AMREP e, in particolare, l’assistenza esperta dei dottori Stephen Cody e Iśka Carmichael.

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