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Embryogenèse

Dans les plantes, le terme embryogenèse couvre le développement depuis la fécondation jusqu’à la dormance. Le plan corporel de base du sporophyte est établi pendant l’embryogenèse ; cependant, ce plan est réitéré et élaboré après la rupture de la dormance. Les principaux défis de l’embryogenèse sont les suivants

Etablir le plan corporel de base. Le modelage radial produit trois systèmes tissulaires, et le modelage axial établit l’axe apical-basal (pousse-racine).

Mettre de côté les tissus méristématiques pour l’élaboration postmbryonnaire de la structure corporelle (feuilles, racines, fleurs, etc.).

Pour établir une réserve alimentaire accessible pour l’embryon en germination jusqu’à ce qu’il devienne autotrophe.

L’embryogenèse est similaire chez tous les angiospermes en termes d’établissement du plan corporel de base (Steeves et Sussex 1989) (voir figure 20.15). Il existe cependant des différences dans l’élaboration du plan, notamment des différences dans la précision des schémas de division cellulaire, l’étendue du développement de l’endosperme, le développement du cotylédon et l’étendue du développement du méristème des pousses (Esau 1977 ; Johri et al. 1992).

Figure 20.15

Embryogenèse des angiospermes. Un dicot représentatif est montré ; un monocot ne développerait qu’un seul cotylédon. Bien qu’il existe des schémas de base de l’embryogenèse chez les angiospermes, il existe d’énormes variations morphologiques entre les espèces.

La polarité est établie lors de la première division cellulaire suivant la fécondation. L’établissement de la polarité a été étudié en utilisant les algues brunes comme système modèle (Belanger et Quatrano 2000). Les zygotes de ces plantes sont indépendants des autres tissus et se prêtent à la manipulation. La division cellulaire initiale donne naissance à une cellule plus petite, qui formera le rhizoïde (homologue de la racine) et ancrera le reste de la plante, et à une cellule plus grande, qui donnera naissance au thalle (corps principal du sporophyte). Le point d’entrée des spermatozoïdes fixe la position de l’extrémité rhizoïde de l’axe apical-basal. Cet axe est perpendiculaire au plan de la première division cellulaire. La F-actine s’accumule au niveau du pôle rhizoïde (Kropf et al. 1999). Cependant, la lumière ou la gravité peuvent annuler cette fixation de l’axe et établir une nouvelle position pour la division cellulaire (Figure 20.13 ; Alessa et Kropf 1999). Une fois l’axe apical-basal établi, des vésicules sécrétoires sont dirigées vers le pôle rhizoïde du zygote (Figure 20.14). Ces vésicules contiennent du matériel pour l’excroissance des rhizoïdes, avec une paroi cellulaire de composition macromoléculaire distincte. Une sécrétion ciblée peut également contribuer à orienter le premier plan de division cellulaire. Le maintien du destin du rhizoïde par rapport au thalle au début du développement dépend des informations contenues dans les parois cellulaires (Brownlee et Berger 1995). Les informations de la paroi cellulaire semblent également être importantes chez les angiospermes (revue dans Scheres et Benfey 1999).

Figure 20.13

Formation de l’axe chez l’algue brune Pelvetia compressa. (A) Un patch de F-actine (orange) est d’abord formé au point d’entrée des spermatozoïdes (le point bleu marque le pronucléus des spermatozoïdes). (B) Plus tard, la lumière a été projetée dans la direction de la flèche. L’axe induit par le sperme (suite…)

Figure 20.14

Division cellulaire asymétrique dans les algues brunes. Parcours temporel de 8 à 25 heures après la fécondation, montrant des cellules d’algues colorées avec un colorant membranaire vital pour visualiser les vésicules sécrétoires, qui apparaissent en premier, et la plaque cellulaire, qui commence à apparaître vers (suite…)

Le plan corporel de base des angiospermes établi pendant l’embryogenèse commence également par une division cellulaire asymétrique*, donnant naissance à une cellule terminale et à une cellule basale (figure 20.15). La cellule terminale donne naissance à l’embryon proprement dit. La cellule basale se forme au plus près du micropyle et donne naissance au suspenseur. L’hypophyse se trouve à l’interface entre le suspenseur et l’embryon proprement dit. Chez de nombreuses espèces, elle donne naissance à certaines des cellules de la racine. (Les cellules du suspenseur se divisent pour former un organe filamenteux ou sphérique qui dégénère plus tard dans l’embryogenèse). Chez les gymnospermes et les angiospermes, le suspenseur oriente la surface absorbante de l’embryon vers sa source de nourriture ; chez les angiospermes, il semble également servir de conduit de nutriments pour l’embryon en développement. La culture d’embryons isolés de haricots verts avec et sans suspenseur a démontré la nécessité d’un suspenseur jusqu’au stade du cœur chez les dicots (figure 20.16 ; Yeung et Sussex 1979). Les embryons cultivés avec un suspenseur ont deux fois plus de chances de survivre que les embryons cultivés sans suspenseur à ce stade. Le suspenseur peut être une source d’hormones. Chez le haricot rouge, les jeunes embryons sans suspenseur peuvent survivre en culture s’ils sont supplémentés avec l’hormone de croissance, l’acide gibbérellique (Cionini et al. 1976).

Figure 20.16

Rôle du suspenseur dans l’embryogenèse des dicots. La culture d’embryons de haricot à cou noir avec et sans leurs suspenseurs a démontré que le suspenseur est essentiel au stade du cœur, mais pas plus tard. (D’après Yeung et Sussex 1979.)

Comme l’établissement de la polarité apicale-basale est l’une des réalisations clés de l’embryogenèse, il est utile d’examiner pourquoi le suspenseur et l’embryon proprement dit développent des morphologies uniques. L’étude des mutants d’embryon chez le maïs et Arabidopsis a été particulièrement utile à cet égard. L’étude des mutants du suspenseur (sus1, sus2 et raspberry1) d’Arabidopsis a fourni la preuve génétique que le suspenseur a la capacité de développer des structures semblables à celles de l’embryon (Figure 20.17 ; Schwartz et al. 1994 ; Yadegari et al. 1994). Chez ces mutants, les anomalies de l’embryon proprement dit apparaissent avant les anomalies du suspenseur.† Des expériences antérieures dans lesquelles l’embryon proprement dit était retiré ont également démontré que les suspenseurs pouvaient se développer comme des embryons (Haccius 1963). Un signal de l’embryon propre vers le suspenseur peut être important pour maintenir l’identité du suspenseur et bloquer le développement du suspenseur en tant qu’embryon. Les analyses moléculaires de ces gènes et d’autres gènes permettent de mieux comprendre les mécanismes de communication entre le suspenseur et l’embryon proprement dit.

Figure 20.17

Le gène SUS supprime le développement embryonnaire dans le suspenseur. (A) Embryon et suspenseur de type sauvage. (B) mutant sus avec suspenseur se développant comme un embryon (flèche). (C) Modèle montrant comment l’embryon propre supprime le développement embryonnaire dans le suspenseur (suite…)

Les gènes à effet maternel jouent un rôle clé dans l’établissement du modèle embryonnaire chez les animaux (voir chapitre 9). Le rôle des gènes extrazygotiques dans l’embryogenèse des plantes est moins clair, et la question est compliquée par au moins trois sources potentielles d’influence : le tissu sporophytique, le tissu gamétophytique et l’endosperme polyploïde. Tous ces tissus sont en étroite association avec l’ovule/zygote (Ray 1998). Le développement de l’endosperme pourrait également être affecté par les gènes maternels. Des gènes à effet maternel sporophytiques et gamétophytiques ont été identifiés chez Arabidopsis, et il est probable que le génome de l’endosperme influence également le zygote. Le premier gène à effet maternel identifié, SHORT INTEGUMENTS 1 (SIN1), doit être exprimé dans le sporophyte pour un développement embryonnaire normal (Ray et al. 1996). Deux facteurs de transcription (FBP7 et FBP11) sont nécessaires dans le sporophyte du pétunia pour le développement normal de l’endosperme (Columbo et al. 1997). Un gène d’effet maternel gamétophytique femelle, MEDEA (d’après Médée d’Euripide, qui tuait ses propres enfants), possède des domaines protéiques similaires à ceux d’un gène d’effet maternel de la drosophile (Grossniklaus et al. 1998). Curieusement, MEDEA fait partie du groupe de gènes Polycomb (voir chapitre 9), dont les produits modifient la chromatine, directement ou indirectement, et affectent la transcription. MEDEA affecte un gène imprimé (voir chapitre 5) qui est exprimé par le gamétophyte femelle et par les allèles hérités de la mère dans le zygote, mais pas par les allèles hérités du père (Vielle-Calzada et al. 1999). L’importance des gènes à effet maternel dans l’établissement du plan corporel du sporophyte reste une question sans réponse.

Les motifs radiaux et axiaux se développent au fur et à mesure que la division et la différenciation cellulaires se poursuivent (figure 20.18 ; voir également Bowman 1994 pour des micrographies optiques détaillées de l’embryogenèse d’Arabidopsis). Les cellules de l’embryon proprement dit se divisent dans des plans transversaux et longitudinaux pour former un embryon de stade globulaire avec plusieurs étages de cellules. Superficiellement, ce stade présente une certaine ressemblance avec le clivage chez les animaux, mais le rapport nucléaire/cytoplasmique n’augmente pas nécessairement. La forme émergente de l’embryon dépend de la régulation des plans de division et d’expansion cellulaire, puisque les cellules ne sont pas capables de se déplacer et de remodeler l’embryon. Les plans de division cellulaire dans la couche externe des cellules sont restreints, et cette couche, appelée protoderme, devient distincte. La structuration radiale apparaît au stade globulaire lorsque les trois systèmes tissulaires (dermique, souterrain et vasculaire) de la plante sont initiés. Le tissu dermique (épiderme) se forme à partir du protoderme et contribue aux couches protectrices externes de la plante. Le tissu souterrain (cortex et moelle) se forme à partir du méristème souterrain, qui se trouve sous le protoderme. Le procambium, qui se forme au cœur de l’embryon, donnera naissance aux tissus vasculaires (xylème et phloème), qui assureront le soutien et le transport. La différenciation de chaque système tissulaire est au moins partiellement indépendante. Par exemple, chez le mutant keule d’Arabidopsis, le système dermique est défectueux alors que les systèmes tissulaires internes se développent normalement (Mayer et al. 1991).

Figure 20.18

Construction radiale et axiale. (A) Le patronage radial chez les angiospermes commence au stade globulaire et aboutit à l’établissement de trois systèmes tissulaires. (B) Le patronage axial (axe pousse-racine) est établi par le stade cœur.

La forme globulaire de l’embryon disparaît lorsque les cotylédons ( » premières feuilles « ) commencent à se former. Les dicots ont deux cotylédons, qui donnent à l’embryon un aspect en forme de cœur lorsqu’ils se forment. Le plan axial du corps est évident à ce stade de développement du cœur. Les hormones (en particulier, les auxines) peuvent servir de médiateur à la transition de la symétrie radiale à la symétrie bilatérale (Liu et al. 1993). Chez les monocotylédones, comme le maïs, un seul cotylédon émerge.

Dans de nombreuses plantes, les cotylédons aident à nourrir la plante en devenant photosynthétiques après la germination (bien que ceux de certaines espèces ne sortent jamais du sol). Dans certains cas – le pois, par exemple – la réserve alimentaire de l’endosperme est épuisée avant la germination, et les cotylédons servent de source de nutriments pour la plantule qui germe.‡ Même en présence d’un endosperme persistant (comme chez le maïs), les cotylédons stockent des réserves alimentaires telles que l’amidon, les lipides et les protéines. Chez de nombreuses monocotylédones, le cotylédon se développe en un grand organe pressé contre l’endosperme et aide au transfert des nutriments vers la plantule. Les cotylédons dressés peuvent donner à l’embryon une forme de torpille. Chez certaines plantes, les cotylédons deviennent suffisamment longs pour devoir se plier afin de s’adapter aux limites de l’enveloppe de la graine. L’embryon ressemble alors à une canne. A ce stade, le suspenseur est en train de dégénérer.

Le méristème apical des pousses et le méristème apical des racines sont des amas de cellules souches qui vont persister dans la plante postembryonnaire et donner naissance à la majeure partie du corps du sporophyte. Le méristème racinaire est partiellement dérivé de l’hypophyse chez certaines espèces. Toutes les autres parties du corps du sporophyte sont dérivées de l’embryon proprement dit. Des preuves génétiques indiquent que la formation des méristèmes des pousses et des racines est régulée indépendamment. Cette indépendance est démontrée par le mutant de maïs dek23 et le mutant shootmeristemless (STM) d’Arabidopsis, qui forment tous deux un méristème racinaire mais ne parviennent pas à initier un méristème de pousse (Clark et Sheridan 1986 ; Barton et Poethig 1993). Le gène STM, qui a été cloné, est exprimé à la fin du stade globulaire, avant la formation des cotylédons. On a également identifié des gènes qui affectent spécifiquement le développement de l’axe racinaire pendant l’embryogenèse. Les mutations du gène HOBBIT chez Arabidopsis (Willemsen et al. 1998), par exemple, affectent les dérivés de l’hypophyse et éliminent la fonction du méristème racinaire.

Le méristème apical des pousses va initier les feuilles après la germination et, finalement, la transition vers le développement reproductif. Chez Arabidopsis, les cotylédons sont produits à partir de tissus embryonnaires généraux, et non à partir du méristème des pousses (Barton et Poethig 1993). Chez de nombreuses angiospermes, quelques feuilles sont initiées pendant l’embryogenèse. Dans le cas d’Arabidopsis, l’analyse clonale indique la présence de feuilles dans l’embryon mature, même si elles ne sont pas morphologiquement bien développées (Irish et Sussex 1992). L’analyse clonale a démontré que les cotylédons et les deux premières vraies feuilles du coton sont dérivés de tissus embryonnaires plutôt que d’un méristème organisé (Christianson 1986).

Les expériences d’analyse clonale fournissent des informations sur les destins cellulaires, mais n’indiquent pas nécessairement si les cellules sont déterminées ou non pour un destin particulier. On démontre que les cellules, les tissus et les organes sont déterminés lorsqu’ils ont le même destin in situ, de manière isolée et à une nouvelle position dans l’organisme (voir McDaniel et al. 1992 pour plus d’informations sur les états de développement chez les plantes). L’analyse clonale a démontré que les cellules qui se divisent dans le mauvais plan et se « déplacent » vers une couche tissulaire différente se différencient souvent en fonction de leur nouvelle position. La position, plutôt que l’origine clonale, semble être le facteur critique dans la formation du modèle embryonnaire, ce qui suggère un certain type de communication cellule-cellule (Laux et Jurgens 1994). Des expériences de microchirurgie sur des embryons somatiques de carotte démontrent que des morceaux isolés d’embryon peuvent souvent remplacer les parties manquantes (Schiavone et Racusen 1990 ; Scheres et Heidstra 1999). Un cotylédon retiré de l’apex de la pousse sera remplacé. Les pousses embryonnaires isolées peuvent régénérer une nouvelle racine ; les tissus racinaires isolés régénèrent les cotylédons, mais sont moins susceptibles de régénérer l’axe de la pousse. Bien que la plupart des cellules embryonnaires soient pluripotentes et puissent générer des organes tels que des cotylédons et des feuilles, seuls les méristèmes conservent cette capacité dans le corps végétal postembryonnaire.