Los primeros fémures antropoides revelan trayectorias adaptativas divergentes en la evolución de las extremidades posteriores de los catarrinos

El nuevo fémur de Aegyptopithecus

DPC 24466 (Fig. 1c) fue encontrado en 2009 en la Cantera M, en la secuencia superior de la Formación Jebel Qatrani (Fig. 1b). Este nivel se considera de 29,5-30,2 Ma basándose en la correlación magnetoestratigráfica preferida de Seiffert28 pero podría ser incluso más joven si Gingerich29 y Underwood et al.30 tienen razón al situar toda la Formación Jebel Qatrani dentro del Oligoceno. Por lo tanto, A. zeuxis es al menos ~4,5-5,0 Ma más antiguo que los hominoides y cercopitecoides fósiles más antiguos conocidos, que se han recuperado de un yacimiento de 25,2 Ma en la Formación Nsungwe de Tanzania1. La atribución de DPC 24466 a A. zeuxis se basa en el hecho de que no existen otros taxones de primates en el mismo rango de tamaño identificados en la Cantera M (o en la cercana Cantera I) tras más de cinco décadas de intenso trabajo de campo en el yacimiento31, durante el cual se han identificado miles de fósiles de vertebrados. Simons31 consideró probable que el primer espécimen de A. zeuxis, recogido por George Olsen en 1907 (y erróneamente identificado como «carnívoro»), se encontrara en la cantera M o muy cerca de ella, lo que indica que la cantera es potencialmente conocida desde hace 112 años. Al igual que otros yacimientos de la secuencia superior de la Formación Jebel Qatrani, la Cantera M es un yacimiento fluvial de grano grueso que históricamente fue «cosechado por el viento» barriendo el serir (pavimento del desierto) cada año, permitiendo así que la arena y la grava no consolidadas se desprendan y revelen los fósiles que están incrustados en los sedimentos subyacentes.

El DPC 24466 es un fémur derecho que está esencialmente completo, excepto la parte distal, que está rota en el eje proximal a los epicóndilos. La longitud conservada del espécimen es de 112,1 mm, y basándose en la expansión mediolateral distal del eje (proximal a los epicóndilos), parece haber sido bastante corto. El diámetro superoinferior de la cabeza femoral ligeramente erosionada es de 13,2 mm, y su fóvea capitis es posteroinferior al centro de la superficie articular. Las porciones superior y posterior de la cabeza femoral son continuas con el cuello femoral. La superficie articular de la cabeza parece extenderse sobre el cuello del fémur en su parte superior y especialmente en su parte posterior (aunque la superficie erosionada impide una evaluación clara de su extensión completa), lo que sugiere un énfasis en las posturas de flexión de la cadera, como las que se utilizan durante el salto cuadrúpedo y la carrera18,32,33. El tubérculo de la cara posterior del cuello del fémur, a veces denominado cresta paratrocantérica34 , que se observa típicamente en los hominoideos del Mioceno temprano y medio y en algunos antropoides vivos y extintos34,35,36 , no está presente. El cuello tiene una anteversión de <15° y el ángulo entre el cuello y el eje del fémur es de 125° (en el «rango generalizado», es decir, por debajo de los primates suspensívoros, en consonancia con las estimaciones anteriores; véase la Tabla Suplementaria 4). El trocánter mayor está situado aproximadamente al mismo nivel que la cabeza o ligeramente por debajo. El trocánter menor está bien desarrollado y se proyecta desde el eje posteromedialmente a unos 40°, bien dentro del rango antropoide34. Como se ha señalado anteriormente27, el fémur de Aegyptopithecus presenta un tercer trocánter marcado, que es un carácter plesiomórfico presente en los estrepsirrinos de la corona, los adapiformes, los omomiformes, los antropoides de tallo, los platirrinos de tallo, los catarrinos de tallo y algunos hominoideos del Mioceno34,36,37.

La mayor parte de la diáfisis femoral está bien conservada y es relativamente recta en todas las vistas. El fémur es ligeramente platimétrico cerca del eje medio estimado (Fig. 2 suplementaria) y se vuelve más platimétrico distalmente. Es posible que algún grado de deformación post-mortem contribuya a la extrema apariencia platimérica del extremo distal. La porción proximal posterior del eje conserva una quilla que muy probablemente corresponde a la inserción de la musculatura aductora38. Distal al eje medio, la quilla se bifurca en crestas que se dirigen a los lados medial y lateral del eje distal. Una descripción completa del DPC 24466 está disponible en la Nota Suplementaria 1.

La masa corporal del individuo de Aegyptopithecus al que pertenecía el fémur del DPC 24466 se estimó utilizando diferentes regresiones (muestra hominoide, muestra cercopitecoide, muestra conjunta) basadas en el diámetro superoinferior de la cabeza del fémur y el diámetro anteroposterior del fémur. Las regresiones se describen en Ruff39, y el conjunto completo de estimaciones (incluyendo los intervalos de confianza del 95%) se presentan en la Tabla Suplementaria 5. Utilizando las tres regresiones diferentes, los rangos obtenidos utilizando la cabeza femoral (3,1-5 kg) fueron menores que los obtenidos utilizando el eje femoral (6,8-8,5 kg). Las estimaciones de la masa corporal utilizando estos dos indicadores probablemente representan las estimaciones extremas, dado que la estimación más baja se deriva de una superficie de la cabeza del fémur ligeramente desgastada, y la estimación más grande se deriva de un eje muy platémico (especialmente en la parte distal). Dada la evidencia presentada anteriormente, se considera que una estimación intermedia entre los dos extremos es la más razonable. Si este fuera el caso, el rango de masa corporal estimado para este espécimen es consistente con la mayoría de las estimaciones publicadas para este taxón, que sitúan a Aegyptopithecus entre 6 y 7 kg27,40,41.

Variación de la forma femoral en antropoides

Las afinidades de la forma 3D de la muestra viva y fósil se evaluaron a través de 14 puntos de referencia de la superficie 3D que capturan la forma general de esta parte del hueso (Fig. 1 suplementaria, Tabla 1 suplementaria). Estos puntos de referencia también se recogieron en una amplia muestra de antropoides existentes y fósiles (Tablas Suplementarias 2 y 3, respectivamente). En concreto, se construyó una morfoestructura que resumía la variación de la forma del fémur de los antropoides utilizando los dos primeros ejes de un análisis de componentes principales (ACP) realizado sobre las coordenadas de Procrustes de las medias de las especies existentes y de los individuos fósiles, y a continuación se trazaron especímenes individuales existentes en la morfoestructura post hoc (Fig. 2, Fig. Suplementaria 3; véase «Morfometría geométrica» en la sección «Métodos»). Este enfoque («PCA entre grupos» o bgPCA) maximiza la variación entre los grupos identificados a priori, al tiempo que tiene en cuenta la variación intraespecífica42. Cuando los dos primeros componentes se inspeccionan juntos, los platyrrines (o monos del Nuevo Mundo (NWM)), los cercopitecoides y los hominoides se separan entre sí. Los cambios de forma inferidos que diferencian los fémures de los hominoideos-cercopitecoideos (bgPC1) y de los platyrrinos-catarrinos (bgPC2) se presentan visualmente en la Fig. Suplementaria 4 (ver más detalles en la sección «Modelización evolutiva» más abajo). Aegyptopithecus (DPC 24466), el Homunculus del NWM del Mioceno temprano (MACN-A 5758) y el Victoriapithecus del OWM del Mioceno medio (KNM-MB 35518) quedan fuera de la variación de los taxones modernos, mientras que los simios fósiles Epipliopithecus y los homininos fósiles (es decir, el clado humano) quedan dentro del rango de los hominoides modernos. Se construyó un morfoespacio similar en el que los fósiles individuales no contribuyeron al eigenanálisis, sino que se trazaron a posteriori (Fig. Suplementaria 5). Este enfoque nos permitió contextualizar las afinidades de forma de los taxones fósiles teniendo en cuenta únicamente la morfoestructura definida por los antropoides vivos. Este análisis produjo una separación aún mejor entre los principales clados vivientes, mientras que los especímenes fósiles aparecen más cercanos entre sí.

Análisis de la forma del fémur proximal de los antropoides. El gráfico muestra los dos primeros componentes principales de un análisis realizado sobre la matriz de covarianza entre grupos (bgPCA). Los grupos representan las especies existentes y los centroides de los fósiles, con especímenes individuales y fósiles trazados post hoc. En la figura suplementaria 4 se representan las versiones alabeadas de DPC 24466 que representan los extremos de la variación a lo largo de cada eje. Los códigos de color son los siguientes: Monos del Nuevo Mundo, marrón claro; monos del Viejo Mundo, verde; grandes simios y humanos, naranja; hilobátidos, morado; homininos fósiles, rosa; otros primates fósiles, gris; el fémur de Aegyptopithecus DPC 24466 es negro. Las atribuciones taxonómicas de los fósiles representados son: DPC 24466, Aegyptopithecus zeuxis; MACN-A 5758, Homunculus patagonicus; KNM-MB 35518, Victoriapithecus macinnesi; NHMW1970/1397/0023, Epipliopithecus vindobonensis; MUZ-M80, Morotopithecus bishopi; KNM-MW 13142A, Ekembo nyanzae; BMNH-M 16331, Equatorius africanus; IPS41724, cf. Dryopithecus fontani; IPS18800, Hispanopithecus laietanus; AL333-3 y AL288-1, Australopithecus afarensis; SK 82 y SK 97, cf. Paranthropus robustus; KNM-ER 1481, cf. Homo erectus. Las siluetas de Pongo y Symphalangus se hicieron a medida. La silueta de Papio se descargó de www.phylopic.org y tiene licencia de uso libre en el dominio público sin derechos de autor. La silueta de Cebus apella también se descargó de www.phylopic.org (crédito a Sarah Werning, y está disponible para su uso bajo licencia CC BY 3.0). Los autores modificaron los colores originales. Los datos de origen se proporcionan como un archivo de datos de origen

Modelación evolutiva

Los patrones adaptativos de la evolución del fémur de los antropoides se estudiaron utilizando un modelo de selección estabilizadora Ornstein-Uhlenbeck (OU) de varios regímenes43. Este modelo evolutivo inspecciona cómo los diferentes clados experimentan cambios hacia diferentes fenotipos («valores fenotípicos óptimos» o «picos adaptativos») identificando los diferentes «regímenes» evolutivos (véase «Modelización evolutiva» en la sección «Métodos» para más detalles). Este método de «superficie «44 se aplicó primero para identificar «ingenuamente» los posibles cambios de régimen ajustando una serie de modelos de selección estabilizadores y utilizando un algoritmo por pasos para localizar los cambios fenotípicos en un árbol filogenético (es decir, sin identificar previamente los regímenes).

Específicamente, comenzando con un modelo OU en el que todas las especies son atraídas a un único óptimo adaptativo en el morfoespacio, ‘surface’ utiliza un procedimiento de selección de modelos por pasos basado en el criterio de información de Akaike (AICc) de muestras finitas45,46 para ajustar modelos multirregímenes cada vez más complejos. En cada paso, se añade un nuevo cambio de régimen a la rama de la filogenia que más mejore el ajuste del modelo en todas las variables inspeccionadas, y se van añadiendo cambios hasta que no se consiga ninguna mejora más. Para verificar la verdadera convergencia, este método evalúa entonces si la puntuación AICc mejora aún más al permitir que las diferentes especies se desplacen hacia regímenes adaptativos compartidos en lugar de exigir que cada una ocupe su propio pico. En general, la modelización OU es útil para identificar posibles regímenes adaptativos y cambios de régimen, aunque es muy compleja desde el punto de vista estadístico y, por lo tanto, los resultados deben interpretarse con cuidado47.

Cuando se aplicó este método a los principales componentes de la variación de la forma femoral proximal -incluyendo las especies existentes y fósiles en el eigenanálisis (Fig. Suplementaria 3) más el tamaño del centroide (CS; utilizando el logaritmo natural)- se detectaron diez regímenes evolutivos diferentes que actuaron durante la evolución femoral de los antropoides. Cada uno de los regímenes se identifica con diferentes colores a lo largo de los bordes de un árbol filogenético (Fig. 3a) y dos representaciones (subespacios) del mismo morfoespacio que muestran los óptimos adaptativos inferidos (Fig. 3b, c). Los representantes de cada régimen evolutivo se representan en la Fig. 3d y los cambios de forma inferidos asociados a cada eje de PC en la Fig. 3b, c se presentan en la Fig. 4 suplementaria. Nótese que los datos individuales (Fig. 2) y las medias/óptimos adaptativos de las especies (Fig. 3b) están representados en el mismo morfoespacio (su eigenanálisis es exactamente el mismo). Aegyptopithecus, Victoriapithecus y Homunculus ocupan juntos un régimen plesiomórfico antropoide (rojo) que es diferente de cualquier otra especie viva o fósil analizada. Se infiere que los platyrrinos vivos del estudio han evolucionado bajo cuatro regímenes diferentes, el más plesiomórfico de los cuales está representado por Callicebus y Aotus en diferentes partes del árbol de los platyrrinos. Los clados Pithecia-Chiropotes, ateline y Cebus-Saimiri representan sus propios regímenes evolutivos, respectivamente. En cuanto a los catarrinos, todos los cercopitecos y Nasalis comparten un régimen común, mientras que los Colobus-Piliocolobus parten de un régimen propio. Las diferencias entre ambos regímenes están relacionadas con ligeras diferencias a lo largo de PC3 y especialmente en el tamaño del fémur (Fig. 3c). Dentro de los hominoideos, hay tres regímenes diferentes: Todos los simios fósiles e hilobátidos, los grandes simios vivos (régimen convergente) y los homininos, respectivamente.

Regímenes adaptativos en la evolución de la forma del fémur proximal de los antropoides. a Árbol cronométrico calibrado en el tiempo que representa la historia filogenética estimada de los cambios de pico adaptativo durante la evolución de la forma del fémur proximal de los antropoides (cada color representa un régimen evolutivo diferente). b, c Morfoespacios que muestran los óptimos adaptativos estimados (círculos grandes) y las especies (círculos pequeños) que evolucionan bajo cada régimen evolutivo en a. Un óptimo convergente está marcado con un contorno rojo. Los cambios de forma asociados a cada eje son similares a los representados en la Fig. 2 (aunque con un PC2 invertido). La Fig. 4 suplementaria muestra la historia evolutiva de la diferenciación femoral de los catarrinos a lo largo de los tres primeros ejes PC. d Comparación morfológica de fémures seleccionados de cada uno de los regímenes evolutivos (escalados a un tamaño mediolateral similar). Las siluetas de los primates en a ilustran los primates seleccionados de cada régimen. Se han descargado de www.phylopic.org y tienen licencia de uso libre en el dominio público sin derechos de autor. Las excepciones son las siluetas de Cebus apella (crédito de Sarah Werning y disponible para su uso bajo licencia CC BY 3.0), Ekembo nyanze (crédito de Nobu Tamura y modificado por T. Michael Keesey, bajo licencia CC BY-SA 3.0), Aegyptopithecus zeuxis (crédito de Mateus Zica y modificado por T. Michael Keesey, bajo licencia CC BY-SA 3.0). La silueta de Pongo fue hecha a medida. Los datos de origen se proporcionan como archivo de datos de origen

A partir de una morfología similar a la de Aegyptopithecus, los hominoideos y los cercopitecoideos han evolucionado en direcciones opuestas a lo largo del eje principal de variación fenotípica (es decir, PC1 en la Fig. 3b): Mientras que los primeros evolucionaron con fémures más anchos, con cuellos anatómicos más largos y cabezas más grandes y situadas más proximalmente (en relación con el trocánter mayor), los fémures proximales de los segundos se volvieron más estrechos, con cuellos más cortos y cabezas relativamente más pequeñas, situadas por debajo de un tercer trocánter agrandado (Fig. Suplementaria 4). El análisis de «superficie» detectó un único régimen convergente en el árbol para los grandes simios vivos, lo que implica que cambiaron independientemente de un régimen hominoide plesiomórfico hacia un óptimo convergente compartido.

Se realizaron dos análisis de sensibilidad para verificar este resultado. En primer lugar, para comprobar el patrón de evolución homoplástica detectado para los grandes simios, se repitió el análisis con tres árboles filogenéticos alternativos en los que los grandes simios fósiles europeos filogenéticamente controvertidos representaban a los homínidos de tronco (‘árbol1’), a los ponginos de tronco (‘árbol2’) y a los simios africanos de tronco (‘árbol3’), respectivamente. En todos los casos, los resultados fueron idénticos (Fig. Suplementaria 6; véase también «Construcción del árbol filogenético» en la sección «Métodos» y los árboles de Nexus disponibles como Datos Suplementarios 1-3 de este artículo). En segundo lugar, se comparó el ajuste estadístico de este modelo evolutivo bastante complejo (es decir, la salida «superficial» con 10 regímenes evolutivos diferentes) con dos modelos más simples: El movimiento browniano y un modelo OU de régimen único, mostrando ambos un apoyo mucho menor (ΔAICc > 120; Fig. Suplementaria 7).

Uno de los parámetros evolutivos estimados en los modelos OU y específicamente por ‘superficie’ es la ‘vida media filogenética’ (t1/2), que proporciona una estimación de la tasa de adaptación43. Representa la cantidad media de tiempo que se tarda en evolucionar a mitad de camino hacia el nuevo óptimo dado un cambio de régimen evolutivo inicial. Las estimaciones de t1/2 para cada variable fueron: t1/2 PC1 = 0,561, t1/2 PC2 = 1,041, t1/2 PC3 = 0,308, y t1/2 lnCS = 2,339. Esto significa, por ejemplo, que el antropoide medio de la muestra tarda ~0,5 millones de años en evolucionar hacia un nuevo óptimo a lo largo de PC1, ~1 millón de años a lo largo de PC2, ~0,3 millones de años a lo largo de PC3, y ~2,3 millones de años en términos de lnCS. Estos resultados podrían indicar, entre otras cosas, que las adaptaciones morfológicas femorales que distinguen a los hominoideos y cercopitecoideos (captadas por PC1) se produjeron dos veces más rápido que la diferenciación catarrino-platyrrino, captada por PC2 (véanse las Figs. 2 y 3 y la Fig. Suplementaria 4). Los cambios entre los grandes simios y los humanos (capturados por PC3) ocurrieron más recientemente e incluso más rápido y los cambios en el tamaño del fémur (aproximados por lnCS) fueron los más lentos.

Una posible advertencia de este enfoque es que «superficie» asume que las variables de entrada son independientes entre sí para calcular el resumen de las puntuaciones finales de AICc para elegir el mejor modelo global. Adams y Collyer48 mostraron que asumir la independencia entre las dimensiones de los rasgos (cuando no son independientes) puede llevar a una mala especificación del modelo usando este método (ver también refs. 49,50). Para abordar este problema potencial clave, que es más probable que ocurra utilizando un ACP filogenético que en este caso51, probamos si las puntuaciones de los individuos para los componentes principales incluidos en los análisis evolutivos (PCs 1-3) estaban correlacionadas entre sí utilizando mínimos cuadrados generalizados filogenéticos. Los resultados indican que, aunque las puntuaciones PC1 están correlacionadas con las puntuaciones PC2 y PC3 (pero no las puntuaciones PC2 con las puntuaciones PC3), la relación explica sólo una parte muy pequeña de la covariación predecible (r2 PC1-2 = 0,009, r2 PC1-3 = 0,002). A la luz de esto, confiamos en que nuestra modelización multivariante multi-OU es robusta, especialmente porque este método funciona mucho mejor utilizando al menos 2-4 variables44. Para complementar estos resultados, también se informan los ajustes individuales del modelo para cada variable original y se discuten en la Fig. Suplementaria 8.

Tamaño y firmas filogenéticas

La relación entre la forma global del fémur y el tamaño se inspeccionó mediante una regresión filogenética multivariante52 de todas las coordenadas de Procrustes y su CS. Esta relación resultó no ser estadísticamente significativa (prueba de permutación; 1000 rondas). También se obtuvieron resultados negativos al inspeccionar los tres primeros ejes de variación individualmente. Por lo tanto, puede concluirse que las diferencias de forma del fémur entre los taxones estudiados no pueden explicarse meramente por diferencias en el tamaño del fémur.

Se investigó la señal filogenética en el fémur proximal de los antropoides tanto en su tamaño (tanto en el CS como en el CS transformado logarítmicamente, utilizando logaritmos naturales) como en su forma (las tres primeras PC y todas las coordenadas de Procrustes) utilizando una versión generalizada del estadístico K de Blomberg53 adaptado para datos de alta dimensión54. Utilizando este método, los valores de K oscilan entre 0 → ∞, con un valor esperado de 1,0 bajo movimiento browniano. Los valores de K < 1,0 describen datos con menos señal filogenética de la esperada, y los valores de K > 1,0 describen datos con mayor señal filogenética de la esperada. Utilizando lnCS o CS, la señal filogenética observada es mayor de lo esperado en el tamaño femoral proximal (K = 2,410 y K = 2,066, respectivamente). Cuando se inspeccionan a la vez los tres primeros ejes de PC investigados en la modelización evolutiva, se observa que la variación de la forma del fémur proximal ha evolucionado cerca de la expectativa browniana (K = 0,972), mientras que es menor de lo esperado en su forma global (es decir, todas las coordenadas de Procrustes o todas las PC; K = 0,506). Por último, cuando se investiga el mismo conjunto de variables utilizadas en el análisis de «superficie» a la vez, (es decir, los tres primeros ejes de PC y el lnCS), K = 2,245. En todos los casos, los valores de K fueron significativos (P ≤ 0,001). K se evaluó estadísticamente a través de la permutación (1000 rondas), donde los datos en las puntas de la filogenia fueron aleatorios en relación con el árbol, y se obtuvieron valores aleatorios de K para cada ronda y luego se compararon con el K encontrado con el árbol real. Estos resultados específicos se obtuvieron utilizando el árbol 1, pero se encontraron resultados equivalentes con los árboles 2 y 3 (véase la Fig. Suplementaria 6).