Grillo de campo

Sistema de reconocimiento de la pareja

El sistema de reconocimiento de la pareja (MRS) es el sistema de comunicación de señales entre individuos de sexos opuestos en especies dioicas para la toma de decisiones de apareamiento y el emparejamiento, basado en las preferencias del receptor o en las mutuas (Butlin y Ritchie, 1991; Ritchie, 2000). Una de las manifestaciones más impresionantes de la función del sistema de reconocimiento de la pareja es el ritual del lek que se practica en muchas especies de aves; durante la época de la actividad reproductiva, los machos se congregan en lugares específicos, conocidos como leks, para mostrar sus cualidades físicas, especialmente sus señales de apareamiento, a las hembras, que tienen el privilegio de elegir a un macho.

El comportamiento básico del lek se conserva entre muchas especies de aves. Los patrones de color y los comportamientos de exhibición en las aves de cortejo han evolucionado repetidamente para maximizar la conspicuidad del macho en las condiciones locales durante el cortejo, y minimizarla en el resto de las circunstancias.

En los peces se ha observado el ritual de cortejo entre los guppys (Endler y Thery, 1996). El sistema de reconocimiento de la pareja suele mostrar una considerable plasticidad. La mayoría de las veces las hembras no tienen un umbral o criterio fijo para evaluar a los machos. Aunque los sesgos del receptor son innatos, un factor cultural, la imitación de la elección de apareamiento de otras hembras, puede desempeñar un papel en la determinación de la elección de la hembra, como se ha demostrado en experimentos con hembras de guppy, Poecilia reticulata. Al tener una preferencia innata por el color naranja, las hembras de guppy cambian su elección de apareamiento imitando la de otras hembras. Así, por ejemplo, cuando, después de ver a una hembra modelo que prefería al macho menos colorido, las guppys hembra fueron expuestas a machos que difieren en un 12%, 24% o 40% en la coloración naranja del cuerpo, en contraste con su preferencia innata por la coloración naranja, eligieron a los machos menos coloridos. Sin embargo, no imitaron a las hembras modelo que eligieron machos menos coloridos, cuando los machos entre los que tenían que elegir diferían en más de un 40% en la coloración corporal naranja, lo que sugiere que los factores culturales (imitación de otras hembras) sustituyeron a la preferencia innata sólo en los casos en que la diferencia en la coloración corporal naranja de los machos es inferior al 40% (Dugatkin, 1996).

Curiosamente, para aumentar aún más esa conspicuidad, algunas aves también han desarrollado rasgos de comportamiento que hacen que la conspicuidad sea más visible (Marchetti, 1993). Así, por ejemplo, durante el cortejo, los machos de los manacines dorados (aves tropicales de América), Manacus vitellinus, para hacer más visibles las manchas doradas de su plumaje, construyen y decoran las reverencias, limpian la hojarasca y la vegetación del fondo, y muestran un comportamiento de cortejo (Uy y Endler, 2004). Para la hembra del pájaro de raso (Ptilonorhynchus violaceus), se cree que la calidad de la enramada transmite información para evaluar la calidad de la pareja potencial (tamaño corporal, carga de ectoparásitos) y la coloración ultravioleta del plumaje transmite un mensaje sobre la tasa de crecimiento y la invasión de parásitos sanguíneos (Doucet y Montgomerie, 2003; Fig. 13.3)

Fig. 13.3. Asociaciones entre cinco atributos masculinos (señales) potencialmente utilizados por las hembras en la elección de la pareja y cuatro indicadores de la calidad masculina (información) en el pájaro raso. Las flechas muestran las variables que predijeron significativamente (P ≤ .05 en los modelos de regresión múltiple) cada indicador de calidad del objetivo.

De Doucet, S.M., Montgomerie, R., 2003. Multiple sexual ornaments in satin bowerbirds: ultraviolet plumage and bowers signal different aspects of male quality. Behav. Ecol. 14, 503-509.

Un estudio experimental sobre el papel relativo de las señales olfativas y visuales en el reconocimiento de machos coespecíficos se ha llevado a cabo en tres especies endémicas de peces cachorros (Cyprinodon beltrani, Cyprinodon labiosus y Cyprinodon maya) en el lago Chichancanab (México). Estas morfoespecies han evolucionado muy recientemente y su diversificación comenzó tras la desecación del lago hace unos 8000 (4000-12.000) años. A pesar de las marcadas diferencias en la morfología (especialmente conspicuos son los cambios morfológicos en su aparato de alimentación), estas especies muestran «muy poco cambio genético», que está dentro de los límites de la variación genética intraespecífica normal (Strecker y Kodric-Brown, 1999), lo que sugiere que ningún cambio genético es responsable de la evolución de las diferencias morfológicas y de los sistemas de reconocimiento de pareja entre ellas. Obviamente, estas especies se encuentran en un proceso divergente de evolución de señales visuales y olfativas distintas para el reconocimiento de los individuos coespecíficos de los heteroespecíficos. Sin embargo, siguen mostrando preferencia por sus propios machos cuando se exponen a señales olfativas tanto de sus machos como de los de C. beltrani, lo que sugiere que ambas morfoespecies han divergido más en la parte olfativa (producción y percepción de señales químicas) del sistema de reconocimiento que en la parte visual (el color nupcial de C. beltrani y C. labiosus siguen siendo muy similares).

Según Strecker et al. (1996), estas morfoespecies no muestran divergencia genética (Strecker et al., 1996). Aunque reproductivamente todavía están incompletamente aisladas y se entrecruzan (Strecker y Kodric-Brown, 1999), muestran diferencias en la morfología y en la señalización olfativa, así como una incipiente preferencia por aparearse con sus propios machos. La divergencia en los caracteres de señalización y su percepción parece haber avanzado más en la tercera morfoespecie, C. maya, que tiene un sistema de reconocimiento de pareja basado tanto en señales visuales como olfativas, muestra una completa preferencia de pareja por los congéneres y ha evolucionado hacia el aislamiento reproductivo.

Las especies de cíclidos hermanos simpátricos Pundamilia nyereri y P. pundamilia son morfológicamente similares y pueblan el mismo hábitat en el lago Victoria, África oriental. Sin embargo, están aisladas desde el punto de vista reproductivo debido a las diferencias en la coloración del cuerpo. Los resultados de los experimentos con híbridos de laboratorio entre las dos especies llevaron a los investigadores a la conclusión de que las preferencias de las hembras son altamente heredables y esta heredabilidad está determinada por más de un loci separado, pero no más de cinco (Haesler y Seehausen, 2005).

Pero tanto la «regulación al alza o a la baja de la expresión del gen de la opsina» como los «niveles superiores de procesamiento de la información» no son fenómenos genéticos sino epigenéticos que no implican cambios en los genes o en la información genética. Además, la conclusión de que las preferencias de apareamiento en estas especies están relacionadas con cambios en 1-4 genes no identificados contradice la afirmación de los autores de que estas especies evolucionaron en simpatría, donde el flujo continuo de genes y el tiempo muy corto para la evolución de «cambios favorables» en hasta 4 genes en especies de cíclidos hermanos. Además, no se puede imaginar por qué la selección favorecería el aislamiento reproductivo y la especiación en este caso particular y en general. La dificultad se hace insuperable cuando se tiene en cuenta que no se trata de un caso aislado sino de la formación similar de cientos de especies de cíclidos en el lago Victoria, en simpatría.

Hay acontecimientos más probables que podrían conducir a un cambio en las preferencias; como se argumentó anteriormente, las preferencias de pareja y los cambios entre diferentes preferencias tienen lugar sin cambios en los genes, sino por cambios en las propiedades de los circuitos neuronales que resultan de los cambios en la morfología sináptica de los circuitos neuronales.

Antes se mencionó que el género Xiphophorus de los peces poecillos consta de especies con cola de espada (con una extensión coloreada de la aleta caudal) y sin cola de espada. En el ancestro común de ambos géneros, Xiphophorus y Priapella, antes de divergir de su ancestro común, probablemente antes de la evolución de la cola de espada, ha existido un sesgo receptor para las colas de espada. Este sesgo no está limitado por el sexo, es decir, no sólo las hembras, como suele ser el caso, sino también los machos, muestran la misma preferencia por las hembras con espada, lo que sugiere que ambos sexos pueden compartir los mecanismos del receptor para las respuestas de apareamiento. Las hembras de cinco especies de ambos géneros (el pez espada verde, X. helleri, así como X. variatus, y X. maculatus en el primer género y P. olmecae en el segundo) muestran preferencia por los machos con espada coespecíficos.

Desde el punto de vista evolutivo es importante el hecho de que las preferencias de las hembras pueden estar influenciadas por el entorno. Como ya se ha mencionado, los experimentos para determinar las preferencias de las hembras tras la exposición visual de la guppy, Poecilia reticulata, a su depredador cíclido, han demostrado que las hembras de guppy cambiaron la preferencia de los machos apagados, que normalmente prefieren, a los machos brillantes (Gong y Gibson, 1996).

Al influir en la capacidad del sistema perceptivo para recibir e identificar las señales de apareamiento, el medio ambiente también puede desempeñar un papel en el reconocimiento de la pareja y en la discriminación entre individuos coespecíficos y heteroespecíficos. La evolución de los rasgos visuales que contrastan con su entorno es útil a este respecto. Así, se observa que las aves que viven en hábitats más oscuros han evolucionado hacia una coloración y unos patrones brillantes más conspicuos.

No hay pruebas de que la plasticidad y la evolución del sistema de reconocimiento de la pareja en los animales estén relacionadas o correlacionadas con cambios en los genes, en las frecuencias alélicas o en otros mecanismos genéticos.

Por regla general, los animales prefieren los rasgos conespecíficos, pero las hembras de algunas especies prefieren los rasgos de los machos de especies afines antes que los rasgos de sus propios machos. Tal es el caso, ya mencionado, de dos especies de peces de agua dulce tropicales de América, estrechamente relacionadas entre sí. Xiphophorus nigrensis tiene cola de espada y consta de individuos de tres clases de tamaño y los machos muestran una preferencia por aparearse con congéneres de gran tamaño.

La ausencia de correlación genética entre la evolución de un rasgo y la preferencia por él se observa también en otros casos. Tal es, por ejemplo, el caso ya mencionado de dos especies de peces, Xiphophorus nigrensis y X. multilineatus. Los machos de esta última especie tienen barras, pero X. nigrensis carece de ellas. Sin embargo, las hembras de ambas especies respondieron a las barras de X. multilineatus, aunque los machos de X. nigrensis carecen de ellas. Contrariamente a la incongruencia observada en la evolución de la señal y la respuesta de las hembras en ambas especies, los machos de ambas especies han evolucionado de forma más congruente: Los machos de X. nigrensis que carecen de barras no responden a ellas, mientras que los machos de X. multilineatus, que tienen barras, responden a ellas (Morris y Ryan, 1996).

En 1984 West-Eberhard propuso que los sesgos del receptor preceden a la evolución de las señales de apareamiento en el sexo opuesto (West-Eberhard, 1984). Un ejemplo típico de sesgos del receptor que preceden a la evolución de la señalización del apareamiento es el caso de dos especies de poecillos, Xiphophorus helleri y Priapella olmecae, pertenecientes a dos géneros hermanos, donde la preferencia por la espada es más fuerte en la especie que no ha evolucionado la espada (Priapella olmecae), que en la especie que la ha evolucionado. Este hecho puede sugerir que:

1. La preferencia por la espada ha estado presente en su ancestro común, o

2. La preferencia por la espada ha evolucionado (haciéndose más fuerte en P. olmecae).

La segunda posibilidad puede tener implicaciones teóricas para la evolución tanto de las preferencias de apareamiento de las hembras como de las señales de apareamiento de los machos.

Los estudios sobre un sistema sexual/asexual de peces poecillos compuesto por dos especies bisexuales, el molly atlántico (Poecilia mexicana) y el molly de aleta de vela (Poecilia latipinna), que están estrechamente relacionados, por un lado, y un pez asexual totalmente femenino (ginogenético), el molly amazónico (Poecilia formosa), han llevado a algunas observaciones con importantes implicaciones para la validación de las hipótesis más importantes sobre la evolución y el mantenimiento de las preferencias femeninas. Se cree que el molly amazónico ginogenético (P. formosa) evolucionó hace entre 10.000 y 100.000 años, es decir, entre 30.000 y 300.000 generaciones, como resultado de la hibridación de las especies de molly antes mencionadas. Esta especie no tiene machos. Utiliza el esperma de los machos de las especies parentales para fecundar y activar sus huevos, pero normalmente los machos no contribuyen genéticamente a la descendencia de P. formosa.

Se ha observado que P. formosa muestra un sesgo para aparearse con machos de gran cuerpo de la especie parental. El hecho de que los machos no aporten a la descendencia ni genes ni recursos ni anidación ni cuidados parentales sugiere que la causa de la evolución de esta preferencia no puede ser ninguna posible ventaja relacionada con los «buenos genes» de los machos de cuerpo grande. También sugiere que la hipótesis desbocada de Fisher de que la preferencia de las hembras está de algún modo correlacionada genéticamente con la señalización de los machos, en este caso no está validada, ya que ningún material genético o beneficio es proporcionado por los machos a la descendencia de los mollies amazónicos ginogenéticos. El hecho de que no se proporcionen ventajas o una mayor aptitud a la descendencia al aparearse con los machos de cuerpo grande indica que no ha habido selección para la preferencia femenina en la evolución del comportamiento de apareamiento.